地球怪獣たちが、ドビシの群れを排除しようとしていることを知ったキャサリンは、そのエネルギーを一箇所に集め、我夢と藤宮に再び光のパワーをもたらす作戦を考案する。XIGとアルケミー･スターズの協力により、エネルギーは我夢と藤宮のいる東京へと突き進んでいく!根源的破滅招来体との戦いが、今始まる!

天使の策略に陥ったガイアとアグルは、そのパワーを奪われてしまった。我夢は、行方不明になった藤宮の行方をKCBの田端たちと共に探す。その最中、ティグリスが我夢たちの前に姿を現した。そして、時を同じくして、世界各地で地球怪獣が次々と出現した。それは、根源的破滅招来体に立ち向かう地球の叫びだった!

地球の空を、無数の破滅魔虫ドビシが覆いつくし、世界は闇に閉ざされた。これに立ち向かうべく、我夢と藤宮は決意のもと、ガイアとアグルに変身する。ドビシは結集して、カイザードビシへと姿を変える。奮戦が続くなか、突如天空より眩い光が差し、巨大な天使が舞い降りた。その正体とは?

エリアル･ベースの壊滅が全世界の人々に動揺をもたらすなか、姿を現した死神は、人類が助かる唯一の道として、ウルトラマンを生けにえとして差し出すことを要求する。破壊活動を開始する死神に、藤宮は単身アグルに変身し戦いを挑むが、苦戦を強いられる。苦しむアグルの姿を見た我夢も、変身を決意する!

エリアル･ベース上空に巨大生物が出現した。その生物とは、死神が地球を破滅させるために出現させた超巨大単極子生物モキアンだった。強大な磁気を持つモキアンがこれ以上接近すれば、地球は滅亡してしまう。XIGは全力を挙げて攻撃を開始するが、壊滅的な打撃を追ってしまう。石室コマンダーは、ある決断を下す。

地中から、突如として樹木が突き出し、一帯の街を破壊しながら拡大していった。我夢はキャサリンと共に、チーム･ハーキュリーズの援護を受けて、樹木の中心にある巨大な自然コントロールマシン塔の破壊に赴く。2人の前に現れた謎の少女は、もっと早く人類に滅びてもらうために根源的破滅招来体に未来から導かれたと語る。

G.U.A.R.D.の新兵器開発がされていた国際フォーラムを破壊し、アグルV2も退けた魔人･ブリッツブロッツ。次の標的をジオ･サテライト3に定めたブリッツブロッツをXIGは迎え撃つが、苦戦を強いられる。そんな中、地底からティグリスが現れ、猛然とブリッツブロッツに立ち向かっていった!

根源的破滅招来体の母星が判明し、人工ワームホールを使用した攻撃が決定する。宇宙怪獣そのものは根源的破滅招来体とは別のものだと気付いた我夢はそのプロジェクトを阻止するべきだと主張するが、すでに計画は動き出していた!今まさに攻撃開始という時に、ワームホールから、二大宇宙怪獣が地球に送り込まれた!

人類の乱獲により、地上最後の一頭になったアルテスタイガー･イザク。しかし、絶滅から救うための保護施設研究所が根源的破滅招来体によって破壊され、イザクが連れ去られてしまった。やがてイザクは怪獣となりコンビナートに現れた。XIGはイザクに攻撃を仕掛けるが、それを遮ったのはアグルだった。

我夢の前に現れたもうひとりの自分、黒い我夢。我夢の心の裏側が実体化したものだと語る彼は、サタンビゾーへと変身する。なんとか打ち破った我夢だが、自分の認めたくない暗黒面につけこまれた我夢のダメージは大きかった。我夢は事件の真相を追うべく、ドイツへと飛ぶ。

Σズイグルが現れたが、ガイアの攻撃の前にあっけなく消滅した。我夢は疲弊しきった藤宮を発見する。Σズイグルが再び現れ、変身しようとする我夢だが、先般の戦いの時にΣズイグルは変身を封じる装置を我夢に取り付けていたのだ。敵の体内に捕獲されてしまった我夢を見て、藤宮は今一度アグルへに変身しようとする!

千葉参謀の計らいで、エリアルベースにXIG子供隊員6人が見学にやってきた。だが、その中の一人･タロウ少年が、見学終了後もＥＸ機に残留していたことが判明した。時を同じくして、ジオ･ベースめがけ急降下する光の輪があった。現れたのは、大宙魔パスギークだ。堤チーフはタロウを救出する為に、彼の元へと赴く。

1ヶ月前に発射された地底貫通弾の影響を調査する為、名連村を訪れていた我夢。そして最近、現金輸送車襲撃事件の犯人が、村の沼の近辺で行方不明となっていたことを知る。その沼には、妖怪「ツチケラ」が棲んでいると伝えられていた。その伝説の背後には、ある哀しい物語があった。

G.U.A.R.D.環太平洋部隊准将･柊がエリアルベースを訪問。地底で眠っている怪獣といえど地上に現れたら大きな被害が出ると、津村湖付近に眠る怪獣に対して、かつて国際条約で使用が禁止された兵器･地底貫通弾を使用して事前に撃退する作戦を実行するというのだ。これを知った藤宮は、腕づくでも地底貫通弾の発射を止めると言う。

時空の歪みに急激な変化が生じ、KCB本社ビルが、突如としてクインメザードに占領されてしまった。全ての電話が一斉に鳴り出し、電話に出た者は次々と意思を支配されていった。異常を察知し、KCBへと向かう藤宮。彼はそこで、死んだはずの稲森博士の姿を目撃する。

自分の過ちにより、稲森博士を死に追いやった事を痛切に悔やんでいた藤宮。自分にもまだやれることがあるはずと、ある計画を実行に移す。それは、G.U.A.R.D.の対空間レーザーシステムをハッキングし、ワームホールへ高エネルギー爆弾もろとも自爆をするというものだった。

南極の氷の下で発見された、怪獣アルゴナの卵。その空輸途中で卵は生命活動を再開し、輸送機を破壊して東京に落下してしまった。卵を拾ったのは、町工場･古田鉄工所の社長たち。彼らは「フルータ星人」を名乗り、G.U.A.R.D.を相手に身代金を要求することを思い立つ。

チーム･ハーキュリーズ桑原隊員の従兄弟である新米プロレスラー･マンモス大剛は、優しすぎる性格が災いしてか伸び悩んでいた。一方、街では体格の良い若い男性が、ウルフファイヤーと呼ばれる怪物に狙われる事件が頻発していた。師匠の指南で山籠りをしていた大剛の元にも、ウルフファイヤーの魔の手が忍び寄る!

G.U.A.R.D.アメリカが開発した自然循環補助システム･エントを視察しにジョジーと我夢はカナダに赴き、森に潜む伝説の怪獣「シャザック」をめぐるG.U.A.R.D.アメリカと地元の老人との衝突に遭遇した。我夢はエント開発チーフのキャサリンと出会う。シャザックを仕留めようとする彼女の真意とは?

常に危険なミッションに赴くチーム･ファルコン。いつも死に場所を探しているかのような戦い方をするリーダー･米田を、チーム･クロウの慧は案じつつも非難する。米田の言動の背景には、異なる時間軸の存在があった。時空怪獣エアロヴァイパーが出現する中、3時間後の未来にタイムスリップした我夢が見たものとは!

奇獣ガンQが、夜の街に出現した。どうやら、戦国時代の呪術者･魔頭鬼十朗が書き記した古文書に関わりがあるようだ。事件を調査中の我夢は、超能力を使う少年･修作に出会う。コッヴが地球に現れた時から超能力が使えるようになったと言う修作。鬼十朗は、子孫である修作の力を利用して、ガンQの再生を企んでいた。

月から来た巨大生物ゴキグモンが、口から吐く粘液でビルに繭を作った。XIGはゴキグモンを麻酔弾で眠らせ、ビルにいた人々の救助が開始される。その中には敦子の姉･律子もいた。だが、救助の途中でゴキグモンが突如眼を覚ました!繭の中に卵を産み付けていくゴキグモン。孵化する前に律子を助け出さねば!

チーム･ハーキュリーズのリーダー･吉田は、幼馴染みの庄司から相談を持ちかけられた。庄司が宅配便のアルバイトで知り合ったベテランの配送人･永田は、「自分は宇宙のどこかにある町･ウクバールから来た」とずっと語っていて、ウクバールへ帰る道を探しているというのだ。そして、吉田は永田の元を訪ねる。

我夢の故郷のほど近く、千葉県油田山で異常な熱波が発生していた。やがて、山中に自然コントロールマシーン･エンザンが出現する。住民の避難が進むなか、我夢の父であり、町のただ一人のケースワーカー高山唯一はKCBの田端と共に、山に残る老人･徳造を救いに行こうとする。

藤宮から“光”を受け継いだ我夢だが、これからは一人で戦わねばならない。姿を消した藤宮を思い、我夢は心を痛めていた。一方、システムダウンの直前にクリシスから放たれたプログラムが、ジオベースに保管されていた金属生命体の破片を元にニセ･ウルトラマンガイアを生み出した。

ガイアとアグルの戦い。それは、二人に大きなダメージを与えただけではなかった。巨大なワームゾーンから、何者かを呼び寄せるエネルギーを発生させたのだ。そう、これは全て根源的破滅招来体が仕組んだ策略だった!藤宮は、計り知れない失意に襲われる。

恒星の配列が歪みを生じるという異常事態が発生。我夢は地球滅亡という悪夢を見る。一方、逃避行を続ける藤宮と玲子の絆は深まるが、藤宮の人間に対する嫌悪感は強くなって行く。藤宮の態度に憤りを隠せない我夢。ついに彼らの対立は決定的となった。大地を揺るがし、二人のウルトラマンの戦いが、今、始まろうとしている!

世界各地に眠る怪獣のデータをジオ･ベースから盗み取った藤宮は、その怪獣たちを覚醒させようと目論んでいた。しかし、試みの途中で藤宮は力尽き倒れてしまう。藤宮が覚醒させた怪獣ギールは、彼が入院している病院に迫っていた。一方、単身藤宮を追っていた玲子の思いを我夢は知ることになる。

謎の青いウルトラマンと何らかの関わりを持つ人物として、リザードの捜査線上に藤宮の存在が浮かび上がった。その一方で、我夢は藤宮との接触を指摘され、XIGのライセンスを一時剥奪されてしまう。エリアル･ベースを降りる我夢。堤は彼の身を心配し、梶尾に監視を命じるが。

根源的破滅招来体の解決策が見えないG.U.A.R.D.は、首脳会議で糾弾を受ける。千葉参謀は激務の合間を縫って甥の弘希に天体望遠鏡を贈るが、弘希は、今の空を見ても根源的破滅招来体しか現れないと失望していた。そんな中、ワームホールから宇宙雷獣パズズが出現する。