中忍試験が近づいていた。火影を目指すサラダはもちろん、普段はやる気を見せないシカダイたち猪鹿蝶 (いのしかちょう) トリオやほかの下忍たちも受験に意欲を見せるが、なぜかボルトだけは受験を拒み、みんなを困惑させる。そんな中、ボルトの妹ヒマワリが誕生日をむかえることになり、久しぶりに家族全員がそろったうずまき家。ボルトは「ヒマワリの誕生日を一緒に祝う」という約束を守ってくれた父を見直すが…。その晩、うずまき家をある人物が訪れる。それは、異空間を行き来する能力を持った“輪廻眼 (りんねがん)”を使い、“異界の住人”、大筒木一族の痕跡を追うサスケだった。

雷車強盗一味が隠れていた廃坑を調べるため、中に入ったボルトたち第七班。だがそこで一同は、高い戦闘力を持つ異形の“白ゼツ (しろぜつ)”に襲われる。白ゼツは、かつて忍界 (にんかい) を恐怖に陥れた敵、大筒木 (おおつつき) カグヤが造り出した生体兵器で、廃坑は大筒木一族の遺跡とつながっていた。今後のためにも遺跡を詳しく調べ、手を打つ必要があると考える第七班は、木ノ葉丸を中心に協力して白ゼツに立ち向かい、さらに奥へと進んでゆく。そしてたどり着いた場所で目にしたのは!?

偶然すれ違った若い下忍たちに父とのことで心無い言葉をかけられ、さらに一緒に祝うはずだった自分の誕生日を父親にすっぽかされたボルトは、イラ立ちと寂しさを募らせていた。そんな中ボルトたち第七班に、「火の国辺境の町に潜伏する雷車 (らいしゃ) 強盗一味を捕まえる」という任務が言い渡された。早く大きな任務で功績をあげ、父や周りの人々に実力を認めさせたいボルトだが、強盗一味がたった数人と聞き不満顔。だが、現地にやってきたボルトたちの前に、町の人々に引っ立てられて現れた一味のひとりは、何かにひどく怯えており…。

“中忍選抜試験 (ちゅうにん せんばつしけん)”―“中忍試験”とも呼ばれるこの試験は、各隠れ里から有望な“下忍”たちを集めて競わせ、その資質を見極めるために行われる。幼い頃から一緒に過ごし、同じ班で任務をこなしてきた木ノ葉丸、ウドン、そして紅一点の風祭 (かざまつり) モエギは、まもなく木ノ葉隠れの里で行われるこの試験を前に、“担当上忍 (たんとう じょうにん)”として今自分たちが指導している下忍たちを受験させて問題ないか考えていた。この試験で認められた下忍は、現在の“見習い”の身から“一人前の忍者”である“中忍”へと昇格し、より困難な任務にかかわることになるのだが、木ノ葉丸は、何かと騒ぎを起こし、危ないことに首を突っ込みたがるボルトのことが心配で仕方ない。

ボルトの叔母、日向 (ひゅうが) ハナビが担当する“第十五班”は、スミレ、ワサビ、なみだの女子三人のチーム。その第十五班に「何者かによって開けられた自然公園内の檻から逃げ出した動物たちを捕獲する」という任務が言い渡された。早速、任務にあたるスミレたちだが、その途中ワサビとなみだがケンカをし、スミレは何とかして仲直りさせようとするのだがうまくいかない。 そんな中、たまりかねてひとりで班を飛び出したなみだの前に、恐ろしい猛獣が現れ…!?

上忍の伊勢 (いせ) ウドンが担当する“第五班”のイワベエ、デンキ、メタルの三人に、火影 (ほかげ) じきじきの推薦で、「減少するアカデミー忍術科の生徒を増やすPRのためのドキュメンタリー番組に出る」という任務が言い渡された。白夜団の事件では謹慎期間が重なり、ボルトたち同期の下忍の活躍を見ていることしかできなかった三人は、この番組で自分たちの実力をアピールし評価を上げようと張り切るが、ウドンは、そんなイワベエたちに厳しい目を向ける。

里がデモで混乱する中、新たな技術を用いた忍者の道具“科学忍具 (かがくにんぐ)”の研究と開発をしている遠野 (とおの) カタスケの研究所が白夜団に襲われる。白夜団はカタスケから、開発中の科学忍具を強奪して逃走。白夜団の狙いにいち早く気づいたシカダイと、シカダイを追ってきたボルトは、逃走中の白夜団を追い詰め、頭 (かしら) のゲッコウに攻撃を仕掛けるが、そのとき!? たとえ弱い“駒”でも、やり方ひとつで強い“駒”と互角になれる―。“将棋”がつないだ“友”同士が目指すのは―?

白夜団がけしかけたことにより、デンキの父の会社“雷門 (かみなりもん) カンパニー”を批判するデモが拡大化。混乱を鎮めるため、下忍を含めた里の忍者たちに招集がかかる。だがデモ隊は忍者ではなく里に住む一般の人々。手荒なことはできないため、班ごとに決められた場所でデモ隊を押しとどめる策がとられる。シカダイも“第十班 (だいじっぱん) ”としていのじんやチョウチョウとともに配置につくが、配置図を見てあることに気づいたシカダイは、勝手に持ち場を離れ飛び出してしまう!

“将棋”を通して知り合い、“友達”になったシカダイとリョウギ。ところが最近になってリョウギが待ち合わせ場所に姿を現さなくなった。シカダイは、最後に会った日に友達が見せた態度が気にかかるが、確かめることもできずひとり悩んでいた。一方その頃、シカダイの前に姿を現さなくなったリョウギは、友達のシカダイのことを気にしながらも、どうしても忘れることができない記憶に苦しめられていた―。

木ノ葉隠れの里での白夜団の活動が活発化。“義賊”ということで彼らを英雄視する人々も現れるが、ボルトには白夜団のやっていることがどうしても納得できない。下忍たちにも犯人を捕まえるための協力が呼びかけられるなど、里の警戒も厳しくなる中、シカダイは、リョウギという少年と出会い仲良くなる。年齢に似合わずどこか一歩引いたものの見方をするところがあるふたりは話も合い、シカダイは、リョウギと会って一緒に過ごす時間が楽しみになる。

木ノ葉隠れの里で、最近世間を騒がせている“白夜団 (びゃくやだん)”の仕業と思われる事件が起こった。白夜団は金持ちから金銭や金目のものを盗み、困っている人々に配る“義賊”としてあちこちの里を荒らしまわっている盗賊団。義賊と言っても他人からものを盗み、ときには関係のない人々まで巻き込む彼らに嫌悪感を抱くボルトは、友達のシカダイに同意を求めるが、シカダイはボルトの言うことに「善悪で計れないこともあるんじゃないか」と答える。一方、事件現場で奇妙なものを見つけたサラダは、犯人の手がかりをつかもうと考え…。

初任務以来、任される任務はすべて地味で簡単なものばかりだと不満気なボルト。そんなボルトと第七班に「銀行立てこもり犯人を捕まえろ」という任務が言い渡された。久しぶりに派手に活躍できるとばかりに張り切るボルトだが、現場に駆けつけたボルトたちが目にした立てこもり犯は、最近、理不尽な理由で会社をクビになったばかりの気弱そうな男で…。だがこの事件に、ある組織が絡んでいる可能性が浮上する―!

盗賊を装った忍者に伎璃がさらわれた。本来、下忍であるボルトたちには他の忍者と戦うような任務は与えられないが、村人たちの依頼と木ノ葉丸の判断で、第七班は、“盗賊撃退”の任務を“伎璃の救出”に変更。初任務でいきなり強力な幻術使いや剣の使い手の忍者と戦うことになる。木ノ葉丸の指示に従い伎璃の奪還に成功するボルトたち。ところが、敵に木ノ葉丸がとらえられ、伎璃を守りながら、下忍の三人だけで戦わなければならなくなる。

“第七班”としてスリーマンセルのチームを組むことになったボルト、サラダ、ミツキが、上忍の猿飛木ノ葉丸 (さるとびこのはまる) の指導のもと初任務につくことになった。任務を依頼してきたのはとある村で、内容は、最近たびたび村を襲う盗賊を撃退し二度と近づけないようにすること。早速村に向かったボルトたちは、村長だった父を突然亡くし、そのあとを継いだばかりの伎璃 (キリ) と、まだ若い彼女を支える側近たちと対面するが、伎璃の話からこの任務が、最初の予定よりも厳しく難しいものになることが判明する。

もとは他里である音隠れ出身だが、ボルトたちと出会い、自分自身の意志で木ノ葉隠れの忍者となることを決めたミツキ。そのミツキはかつてすべての記憶を奪われ、自分が何者なのか、何をしたいのかもわからないまま、見知らぬ研究所で目覚めたことがあった―。ミツキがたびたび口にする“親”とともにある人物を追い詰めた過去。その中でミツキ自身が選んだこと。謎に包まれたミツキをめぐるさまざまな思いが明らかになる。

晴れて見習い忍者･“下忍 (げにん)”としての第一歩を踏み出したボルトたちは、まず、任務を行うための基本チーム“三人一組 (スリーマンセル)”の班を組むことになる。班分けはそれぞれの能力や相性によって行われるが、仲のよいシカダイと一緒の班を望んでいたボルトの期待ははずれ、シカダイは、いのじんやチョウチョウとともに父や母と同じ“猪鹿蝶 (いのしかちょう)”トリオを組むことに。一方ボルトのチームメイトはサラダとミツキになる。これに不満を持つボルトとサラダは、唯一この決定を覆す救済措置“火影に直接、直訴状を手渡す”という方法に打って出る。

試験官のカカシのもとに一番乗りし、果敢に戦いを挑んだものの動きを封じられ、自分だけでなくクラスの仲間たちまで非難されたボルトは悔しさでいっぱいになる。そこに遅れてきたクラスメイトたちが合流し、みんなの手助けでボルトはカカシから逃れる。自分のふがいなさを思い、珍しく落ち込むボルト。そんなボルトにクラスメイトたちが喝を入れ、やっといつもの調子を取り戻したボルトはみんなにある作戦を持ちかける。果たして、念願の“忍者”になるのは!? クラス全員がそろって卒業するための反撃が始まる!

いよいよ卒業試験が始まった。第一関門の筆記試験を終えたボルトたちは、次に実技試験に臨むことになる。その内容とは、先代、六代目火影･カカシとアカデミーの先生たちを相手に行う実戦形式の“鈴とり”だった。カカシが持っているたったひとつの鈴を奪うため、我先にと飛び出す生徒たち。だがカカシの護衛役の先生たちも、簡単には先に進ませてはくれない。そんな中、何とかカカシのもとに一番乗りしたボルトは、手加減なしのカカシに苦戦したうえ「お前は忍者に向いていない!」と冷たく言い放たれる。

卒業試験前に、それぞれの進路を確認する三者面談が行われることになった。だが“忍術科”で成績優秀なボルトは、授業で苦労したこともなく、“忍者”になることに特にこだわりもなく過ごして来たことに気づく。そんな中、卒業試験を控えたアカデミー生たちを取材しているというフリージャーナリスト･スケアと出会ったボルトは彼に協力することになるが、スケアは、ボルト自身が、“忍者”としての将来についてどこか気楽に構えていることに危うさを感じ、ある忠告をする。

ボルトは、「一度食べたら永遠に忘れられない美味しさ!」と言われる幻の魚“エイエンゴイ”を釣り上げるため、クラスメイトたちと一緒にキャンプにやってきた。もうすぐ卒業を控え、おそらくこれがクラスのみんなで集まる最後の機会になると考えるボルトは、思い出作りのためにも、何としてもエイエンゴイを釣り上げようとする。だが、“幻”と言われる魚がそう簡単に見つかるはずも捕まるはずもない。クラスメイトたちがあきらめ始める中、それでもあきらめたくないボルトは?

小さい頃から絵を描くのが好きだったいのじんの得意忍術は、絵に“命”を吹き込む“超獣偽画 (ちょうじゅうぎが)”。ところがあるとき突然、この術が使えなくなってしまう!? 困惑し、同じ術を使う父のサイに相談するいのじん。だが父は、心配そうに見つめるだけで解決策を教えてはくれず、なぜか子供たちを対象とした絵画コンクールへの応募をすすめる。バカバカしいと思いながらコンクールに応募したいのじんだったが、“最優秀作品”に選ばれたのは、年下のヒマワリの絵で…!? 果たしていのじんの絵に足りなかったものは? そしていのじんは、再び超獣偽画を使えるようになるのか?

修学旅行が終わり、ボルトたちが木ノ葉隠れの里へ帰る日が来た。水影である長十郎も見送りに訪れるが、そこにかぐらの姿はない―。霧隠れからの長旅を終え、無事、我が家に帰り着きほっとするボルト。ところがボルトが帰ってきてからずっと、妹のヒマワリの様子がおかしい。実はヒマワリは、兄から約束のおみやげをもらうことを楽しみにしていたのだが、ボルトはそのことをすっかり忘れていた! 焦ったボルトは正直に話してヒマワリに許してもらおうとするが、なぜか言いそびれてしまいますますピンチに! 追いつめられたボルトは、何とかしておみやげを用意しようと奔走するが…。

友達として、かぐらを連れ帰ろうとするボルト。しかしかぐらはそれを拒否し、ボルトに斬りかかってくる。一度は断ち切ったはずの呪縛に再び囚われてしまった友達を救いたいボルトだが、かぐらは自分を惑わす屍澄真の言葉に逆らうことができず…。 そんな中、戦いの場に割って入る者が!? それは今回の反乱に関する情報を入手したミツキだった。ミツキが手に入れた情報から明かされる真実とは? そしてボルトは、“友”を救うことができるのか?

長十郎の案内で、ボルトとサラダが「新･忍刀七人衆」を名乗る屍澄真たちのもとにたどり着いた。だが屍澄真の術“紅霧結界 (こうむけっかい)”が作り出す濃霧によって視界はさえぎられ、三人は分断されてしまう。それぞれが違う相手と戦わなければならない状況の中、サラダは“雷刀･牙 (らいとう･きば)”を手にした女忍者･黒鋤文淡 (くろすきブンタン) と戦うことになる。たちこめる霧の中、写輪眼を駆使するサラダ。だが思った以上に手ごわい相手に苦しめられる。何とかしたいサラダは、とっさに思いついた反撃の策に出る! 一方ボルトの前にはかぐらが現れ―。

かぐらによって保管庫が開かれ、屍澄真たちが里に伝わる妖刀を手に入れた。霧隠れをかつての血霧の里に戻すため、ついに新たな忍刀七人衆による反乱が始まる―! 一方ボルトは、事情を知ったサラダと協力して、友達であるかぐらを助けようとする。だが、反乱分子の情報をつかんだ水影･長十郎と、先代、五代目水影･照美 (テルミー) メイは、首謀者である屍澄真と仲間はもちろん、それに加担したかぐらをも処断する構えで…。そんな長十郎たちを思いとどまらせるため、ボルトが突拍子もないことを口にする。

ボルトたちと出会ったことで迷いの晴れたかぐらが、長十郎からヒラメカレイを受け継ぐことを決意。うれしそうにそのことをボルトに伝える。ボルトも“友達”の話を聞いてうれしくなるが、そんなふたりの前に干柿屍澄真 (ほしがきシズマ) が現れた。今の平和な忍世界を快く思わない屍澄真は、「七人そろえば一国を落とせる」という霧隠れの忍刀七人衆を復活させ、再び戦乱の世にしようと仲間を集めていた。そのためのチャンスをうかがっていた屍澄真は、かぐらがヒラメカレイを受け継ぐ機を見計らい、かぐらの過去の過ちを持ち出し言葉巧みに近づく。

かつてかぐらと一緒にアカデミー時代を過ごした蜂谷釣糸 (はちやつるし) が、目ざわりなボルトたちを誘い出すためデンキをさらった。デンキを助けるためかぐらとともに蜂谷のもとへと向かったボルトたちは、大勢の仲間を集めていっせいに襲い掛かる相手と戦うことになる。そんな中、かぐらが隠していた驚きの真実が明かされる。自分自身の生まれと、過去に犯した罪を忌まわしく思いひとり思いつめるかぐら。そんなかぐらにボルトたちは?

“忍刀七人衆 (しのびがたな しちにんしゅう)”―霧隠れに代々伝わる七本の妖刀に選ばれた最強の忍者たちであり、六代目水影･長十郎はそのひとつ、“双刀 (そうとう)･ヒラメカレイ”を持つ者である。ボルトたちは、かぐらや長十郎の案内で霧隠れのアカデミーを見学することになった。霧隠れの里では剣術に力を入れていて、その迫力の授業風景に大興奮のボルト。そんなボルトを見た長十郎はかぐらとの手合わせを提案するが、かぐらはあまり乗り気ではない様子。実はかぐらは実力を認められ、いずれヒラメカレイを受け継ぐよう長十郎に言われているのだが、その申し出もかたくなに断っていた。

アカデミー初の試みとして、修学旅行で“水の国 (みずのくに)”にある“霧隠れ (きりがくれ) の里”へとやってきたボルトたち。里の案内役に選ばれた枸橘 (からたち) かぐらは、ボルトたちとあまり変わらない年頃だが、里長である六代目水影 (みずかげ)･長十郎 (ちょうじゅうろう) の側近をしている優秀な忍者だった。早速かぐらの案内であちこち見て回ることになったボルトたちは、かつては“血霧の里 (ちぎりのさと)”と呼ばれ、子供たちにも殺し合いをさせていたとは思えないほど、華やかで活気にあふれた近代的な里に目を輝かせる。だが、霧隠れの忍者の中には、今の里に不満を持つ者もいて…。

会談のため木ノ葉隠れの里に、忍五大国にある忍者の里の長たち“五影 (ごかげ)”が集まることになり里は大賑わい。そんな中ボルトは、いつもよりも厳重な警戒をかいくぐって、火影岩への落書きを成功させようと考える。一方サラダは「火影になる!」という新たな目標を決め、一層修業に励んでいた。ボルトはそんなサラダをバカにするが…。だが―平和な里の様子とは裏腹に、五影たちには、かつて世界を巻き込んだ“第四次忍界大戦 (だいよじにんかいたいせん)”を陰で操っていたとされる者、“大筒木 (おおつつき) カグヤ”に関して、サスケが手にいれた情報を極秘に検討する必要があり…。