やっとのことでオオノキのところにたどり着いたボルトたちだったが、なぜかオオノキに協力を拒まれてしまう。それだけでなく、突如現れた“芥”たちと「空 (くう)」と呼ばれる人物の襲撃によって離れ離れとなり、それぞれが別々に集合場所を目指すことになる。その頃、コクヨウたちのアジトにいたミツキは、セキエイから“友達”として迎え入れられ、アジトの中を案内してもらっていた。

幼い“芥”にすっかりなつかれた様子のいのじんを緊急事態が起きたときのために残し、岩隠れの里を目指すことにしたボルトたちは、五影会談のときに知り合った先代の土影、オオノキを頼ることにする。何とかしてオオノキの居場所を探ろうと里の中に潜入したボルトたちだが、その様子をある人物が見ていた。一方、木ノ葉隠れの里では、土の国に向かった先発の捜索班と連絡が取れなくなるなどの事態を受け、さらなる情報を得るために後続を送ることが決まる。その任務に自ら志願したのは、ミツキやボルトたち第七班の担当上忍 (たんとう じょうにん) である木ノ葉丸だった。

ミツキを連れ戻すことができないままボルトがケガを負い、ボルトとサラダは、シカダイたちとともに一旦避難することになる。だが、他国である土の国の近くにいる間は、突然の襲撃を受ける可能性もある。安全のため、付近の様子を探りに行くいのじんとチョウチョウ。その途中いのじんが、“土”から生まれたおかしな生き物 (?) になつかれる!? コクヨウたちに従う生体兵器“芥 (アクタ)”によく似たそれを見て警戒する一同だが…? そんな中、ケガの影響か、気を失ったままのボルトは、もうろうとする意識の中で夢を見ていた―。

自分を連れ帰ろうとするボルトたちと一緒に里には帰らず、ミツキはそのままコクヨウたちと行動をともにする。そんな中セキエイのからだの具合が悪くなり、その症状は悪化して行く。苦しむセキエイを助けるため、コクヨウが仲間のところに行っている間、ミツキに「人間について教えてほしい」と言うセキエイ。ミツキはそんなセキエイに人間についていろいろな話をする。その頃、体調を崩した祖父、オオノキを見舞った四代目土影･黒ツチ (くろつち) は、謎の人物たちの襲撃を受ける。

ミツキを追うボルトたちの前に、コクヨウが立ちふさがった。“強くなること”だけを求めるコクヨウは、木ノ葉隠れの里がミツキ捜索のために放った上忍たちをも倒すほどの実力を持ち、強さの追求のために手を抜くことなく、一方的にボルトたちを追い詰める。そこに頼れる助っ人が現れた! 何とかコクヨウを振り切ったボルトたちは、やっとのことでミツキに追いつくと、念願の再会を果たすことになる…。

“岩隠れ (いわがくれ) の里”の忍者、コクヨウやセキエイらに連れられ木ノ葉隠れの里を出発したミツキは、彼らの故郷“土の国 (つちのくに)”を目指していた。一方、白蛇仙人の力によって、ミツキが岩隠れの忍者とともに土の国へ向かったという情報を手に入れたボルトたちもまた、ミツキを追って土の国へと向かっていた。それぞれの思いを抱きながら、同じ地を目指す彼らは、無事に再会することができるのか? 先を急ぐボルトたちとミツキの距離が、少しずつ、縮まってゆく…。

何としても逆鱗を手に入れるため、協力してガラガを追い詰めようとするボルトたち。だが敵の居場所を敏感に察知し、相手を石に変えてしまう力を持つガラガに苦戦する。戦いの最中、ガラガの動きにある違和感を覚えたボルトたちは、作戦を立て、やっとのことでガラガを追い詰めることに成功。そんな中、不思議な感覚にとらわれたボルトが垣間見たのは―? そしてボルトは、ガラガにある提案をする。

白蛇仙人も手を焼く乱暴者の大蛇ガラガから、“逆鱗 (げきりん)”と呼ばれるウロコを奪い取ってくるよう言われ、龍地洞の中を進むボルトたちの前に、とてつもなく巨大な蛇が現れた。この蛇こそガラガだったが、ボルトたちはその巨体と凶暴さに圧倒されピンチに陥ってしまう。一方、木ノ葉隠れの里では、モエギの報告から、ミツキの失踪に里の重要機密を知り得る何者かが関わっている可能性が浮上し…。

白蛇仙人に会うため龍地洞を目指すボルトたち。だが、どこにあるのか、どんなところなのかもわからない場所を見つけ出すのは簡単ではない。あてもなくさんざんさまよい歩き、疲労も空腹も限界に達した頃、突如ボルトたちの目の前に龍地洞が現れ、謎の美女が出迎える。呆気にとられるボルトたちだが、白蛇仙人に会うためにはこの先数々の試練を乗り越えねばならず…。果たしてボルトたちは、無事、白蛇仙人に会うことができるのか?

ミツキの手がかりを求め、大蛇丸から聞いた“龍地洞 (りゅうちどう)”に棲む“白蛇仙人 (はくじゃせんにん)”のもとを訪ねることにしたボルトとサラダ。だが、龍地洞が一体どこにあるのか、どんな場所なのかがまったくわからない。それでも先へと進むボルトたちだが、その行く手にモエギ率いる第十班が立ちふさがった。何としてもふたりを連れ帰ろうとする第十班と、何があってもミツキから本当のことを聞き出したいボルトたち。果たして、ボルトとサラダは追っ手を振り切り、目指す龍地洞の白蛇仙人のもとにたどり着くことができるのか?

里が厳重警戒態勢に入る中、ミツキを探し出すため密かに里を出たボルトとサラダは、ミツキの手がかりを求めてミツキの“親”である大蛇丸 (オロチまる) の研究所へ向かう。入り口を見張る忍者たちのスキをつき中に忍び込んだボルト。そこで見たものや大蛇丸から聞いた話によって、ボルトは、ミツキのことを本当は何も知らなかったことにあらためて気付くことになる。一方、ボルトとサラダがミツキを追って里を出たことがわかり、ふたりを連れ戻すために、シカダイたち第十班に追跡任務が言い渡される。

木ノ葉隠れの里への出入り口を警備していた忍者たちが何者かに襲われ、ミツキが姿を消した。そんなこととは知らないボルトとサラダは、予定していた任務が急に中止になったことを伝えようと、ミツキがひとりで暮らす自宅を訪れる。だが、姿を消したミツキがそこにいるはずもない。心配になりミツキを探すふたりは、その途中、里の上忍たちがそろって火影のもとに呼び出されたことを知り、何があったのかを探ることにする。

大筒木 (おおつつき) 一族の襲撃後はじめての“五影会談 (ごかげ かいだん)”が“木ノ葉隠れ (このはがくれ) の里”で行われることになり、現“五影”のほかに、先代の“影 (かげ)”たちも集まった。ところが会談に出席予定の先代、三代目土影 (つちかげ) ･オオノキが現れず、オオノキぬきで会議は始まる。その頃ボルトたち第七班はほかの忍者とともに、会談中の警備任務に招集されていたが、退屈な任務にボルトの緊張感はゆるみっぱなし。そんなボルトとサラダにミツキはふとある疑問を投げかけるのだが…? そんな中ボルトたちは、偶然オオノキと出会う。

メタルが、父であるロック･リーから、体術の究極奥義である“八門遁甲 (はちもん とんこう)”を会得するための修業をつけてもらうことになった。大切な修業で失敗しないようにと考えるメタルは、緊張を和らげるためのアイテムを手に入れるが、どういうわけかその効果はなく、おまけに父からは修業の中止を言い渡されてしまう。そんなメタルが、父の師匠であり、第四次忍界大戦 (だいよじ にんかい たいせん) の折、のちの六代目火影 (ほかげ) ･カカシらとともに戦争の首謀者を追い詰めた英雄、マイト･ガイと出会う。

ドラマの撮影中、先日のガスマスク姿の忍者がまたもや現れ、トマルを連れ去り身代金を要求してきた。いろいろあったものの、トマルのことが心配でたまらないチョウチョウは、上忍 (じょうにん) の木ノ葉丸 (このはまる) やモエギがいたにもかかわらずの失態にイラ立つ。一方、犯人の指示により女優のアシナが身代金の受け渡し役を引き受ける中、ボルトとシカダイは、この事件に何か解せないものを感じる。

第七班と第十班が任務で訪れたドラマの撮影現場が、ガスマスクをつけた忍者に襲われ、その場にいた女優のひとりがケガを負った。主演のトマルの指名で彼女の代役を務めることになったのは何とチョウチョウ!? トマルは美しくやせたチョウチョウを気に入っており、いろいろと思わせぶりな態度をとってはチョウチョウを舞い上がらせる。だが、友達のサラダや仲間たちは、本気でトマルに恋するあまり、ほかのことが見えなくなっているチョウチョウのことが心配で仕方ない。

シカダイたち猪鹿蝶 (いのしかちょう) トリオの紅一点チョウチョウは、秋道 (あきみち) 一族ならば当たり前のぽっちゃり体型でおいしいものが大好き。とはいえチョウチョウもお年頃、そろそろイケメンの彼氏が欲しいし、やっぱり体型も気になるところ。そんな中、猪鹿蝶トリオの第十班 (だいじっぱん) と、ボルトたち第七班に「何者かから“殺人予告”をされた人気ドラマの主演俳優トマルと、恋人役の女優アシナを共同で護衛する」という任務が言い渡され、両班が詳しい任務の内容を聞くため集まった。ボルトはその中に見覚えのない美少女を見つけるが…!?

ナルトたち里の幹部が、大筒木一族による木ノ葉隠れ襲撃の最中に行方をくらましたウラシキの動向を気にかける中、中忍試験のために集まった各里の忍者たちも帰途に着き、里の生活は徐々に日常に戻りつつあった。ボルトは、中忍試験で反則を犯したことを皆に謝罪してまわっていたが、あの激闘のあと、モモシキから、この先の未来で過酷な運命を背負うことになると予言されたことがずっと気になっていた。そんなボルトがこれまでの経験を通して出した答えとは―?

ボルトが見守る中、さらなる力を得たモモシキと、ナルト、サスケの戦いが始まった! かつて、モモシキと同じ大筒木一族のカグヤを倒した“英雄”のふたりが、そのすさまじい強さでモモシキを追い詰める。ところが思いがけない乱入者が現れたせいで状況は一変。逆に窮地に立たされることとなり、ボルトが、師に任された起死回生の作戦に出る!! そしていよいよ、決着のときが―!!

モモシキへの雪辱を果たし、連れ去られた父を助け出すため、ボルトはサスケや“影 (かげ)”と呼ばれる里長たちとともに異界へとやってきた。とてつもない力を持つ大筒木一族のモモシキ、キンシキを相手にサスケと“影”たちが激闘を繰り広げる中、今まですれ違ってばかりだったボルトとナルトは、やっとお互いにきちんと向き合うことができた。だが、そんな父子にモモシキは、謎めいた言葉を告げると…!?

異界から現れた大筒木一族から人々を守ろうと、全力で戦ったナルトの姿が消えた。人々を想う父の強い心と自分の無力さを実感したボルトは、大筒木一族が立ち去ったあとの里で仲間たちが、年上の忍者とともに破壊された会場の復旧やケガ人の救護を手伝う姿を目にし、父が言った「忍者失格だ」という言葉の意味を身にしみて感じる。そんなボルトに師匠のサスケがかけた言葉とは? そしてサスケは“忍”として少しだけ成長したボルトに、ある“任務”を言い渡す。

大勢の観客が集まったトーナメント会場に、突如大筒木一族のモモシキ、キンシキ、ウラシキが現れる。父ナルトを狙うモモシキに向かって、科学忍具を使い次々と術を放つボルト。だがそれらはすべてモモシキの掌で不気味に開いた輪廻眼に吸収されてしまう。一方、ミツキの不思議な力に目をつけたウラシキはミツキを狙うが、その前に、以前ウラシキの襲撃を受けた我愛羅と、水影･長十郎が立ちはだかる。会場を破壊するほどの攻撃を仕掛けてくる敵から人々を守るため、五影をはじめとする忍者たちが奮闘する中で、ボルトは初めて本気の父の戦いを目にすることになる。

トーナメント決勝戦。ここまで勝ち進んだボルトとサラダ、シンキによるバトルロイヤルが始まった。 砂隠れでただひとり勝ち残った者として、里の忍の優秀さを知らしめようと、木ノ葉隠れのボルトとサラダのふたりを相手にひとりで攻撃を仕掛けるシンキ。これに対しボルトたちは共闘で挑むが、自在に砂鉄を操り、絶対防御を誇るシンキにはふたりがかりでもダメージを与えることができない。サラダが倒れ、チャクラも残り少ない中、どうしても負けられないボルトは、シンキの術を破るため強力な術を放とうとするが、それは!?

トーナメント戦もいよいよ大詰め。サラダVS砂隠れのアラヤ、ミツキVS砂隠れのシンキの対戦が始まる! サラダVSアラヤの試合。サラダは得意の手裏剣術と写輪眼を使い次々と攻撃を仕掛けるが、アラヤはまったく動じることなく攻撃をかわしサラダを追い詰める。写輪眼の幻術も効かず焦るサラダだが、以前、母のサクラから聞いた話を思い出し…!? そしてミツキVSシンキの試合では、互いに力を温存したままでの好勝負が繰り広げられることになる。

チョウチョウVS砂隠れのシンキの試合が始まった。下忍とは思えない落ち着きと怖さを持つシンキを相手に、珍しく本気を見せるチョウチョウの戦いを見守る仲間たち。その中には、1回戦を勝ち、次の試合で戦うことになるボルトとシカダイもいた。ボルトとシカダイ―これまでいろいろな事件で力を合わせ、窮地を乗り切ってきた親友のふたりが、初めて真剣勝負でぶつかり合うときが近づく―。

何とか二次試験をクリアしたボルトは、いつも忙しい父がわざわざ家に帰り、祝いの言葉をかけてくれたことがうれしくて仕方ない。そしていよいよ三次試験。この試験は個人戦で、受験生ひとりひとりが日頃の修業の成果を見せるべく、トーナメント制で戦うことになる。トーナメント表が発表され、ボルトの1回戦の相手は雲隠れのユルイ、シカダイはいつもイヤホンで音楽を聞いている砂隠れのヨドと、サラダ、ミツキは雲隠れのタルイとトロイ、そしていのじんとチョウチョウは、砂隠れのアラヤ、シンキとそれぞれ対戦することになる。術と策を駆使した“忍 (しのび)”同士の熱い戦いが始まる!!

一次試験が終わり、次は二次試験。 二次試験ではスリーマンセルによる“旗の取り合い”が行われることになり、サラダやミツキが敵陣地に旗を奪いに行く間、ひとりで旗を守る役目を受け持つボルト。ところが、霧隠れの撰歌三兄弟から一斉攻撃を受けピンチに陥る。焦ったボルトはとっさに、カタスケから渡された科学忍具を使おうとするが、今回の試験でその使用は禁止されており…。

いよいよ始まる中忍試験に向け、木ノ葉隠れの里に、各里から期待の下忍たちがぞくぞくと集まってきた。“砂隠れ (すながくれ) の里”からは、里長である風影･我愛羅 (かぜかげ･ガアラ) の養子シンキのほかに、ヨド、アラヤが、“霧隠れ (きりがくれ) の里”からは3つ子の撰歌 (せんか) 三兄弟、“雲隠れ (くもがくれ) の里”からはユルイ、トロイ、タルイ、“岩隠れ (いわがくれ) の里”からは玄武三人衆 (げんぶ さんにんしゅう) などが集結。手ごわそうなライバルたちの登場に、試験前にもかかわらず、互いに相手の様子を探り合い、挑発して緊張感は高まるばかり。そしてついに、中忍試験の第一関門、一次試験が始まった!

何とか螺旋丸を完成させ、サスケの弟子となったボルトの修業が始まった。だがサスケは、父親の鼻を明かすことばかりを考え、修業がうまくいかないとすぐに解決策を聞き出そうとするボルトに厳しい。そんな中、イワベエやスミレたちが中忍試験を受けることを決め志願書を提出。ボルトも父親に自分の力を見せつけるため受験を決意する。その頃、ボルトの父ナルトと同じく、その身に、膨大なチャクラが形作る獣、“尾獣 (びじゅう)”を宿す“人柱力 (じんちゅうりき)”のキラー･ビーが、異界から現れた大筒木一族のモモシキ、キンシキ、ウラシキの襲撃を受け窮地に立たされていた。

自分だけでなく、妹の誕生日まで台無しにした父への怒りがおさまらず、直談判に向かう途中サスケと出会ったボルト。ボルトは怒りに任せてサスケに攻撃を仕掛けるが、あっという間に取り押さえられてしまう。サスケの強さを実感したボルトは「弟子にしてほしい」と頼み込むが、サスケがボルトに出した条件は「“螺旋丸 (らせんがん)”が使えたら」というものだった。螺旋丸は父や祖父である四代目火影も使った高等忍術で、ボルトはサスケに認めてもらうため珍しく懸命に修業に励むのだが…。 そんなボルトの前にカタスケが現れる。