シカダイを隊長に、ボルト、イワベエ、ワサビが臨時でチームを組むことになった。4人に伝えられた任務は、「決まった僅かな時間しか咲かない珍しい“花”を摘んで持ち帰ること」。すぐに終わる簡単な任務のはずだったが、メンバーたちがたわいもないことで言い争いを始めたりしてなかなか思ったように進まない。希少な植物を狙うふとどき者が現れるおそれもある中、シカダイは、このめんどうくさそうな (?) メンバーをうまくまとめ、隊長としての任務を成し遂げることができるのか?

木ノ葉隠れの里の里長、火影として、相変わらず忙しい日々を送るナルトが相談役のシカマルとともに今頭を悩ませているのは、大筒木一族の襲撃による混乱でうやむやになっていた中忍試験の結果の検討。だがひとりひとりが真剣に試験に取り組み、精一杯がんばっていたことを思うと、誰を中忍に上げるか否か、納得の行く結論にはたどり着けないでいた。そんなナルトたちの前に、襲撃事件の最中にどこかへ姿を消したウラシキの行方など、大筒木一族の痕跡を探るサスケが現れ…?

護衛対象のカカシとガイに断りもなく、任務の途中でタツミと宿を出たミライは、たどり着いた温泉で、「亡くなった人に会いたい!」と願う少女たちと出会う。彼女たちとともに、“死者を蘇らせる術”を会得したという龍奇 (リュウキ) と対面したミライは、立ち込める湯煙の中、一度も会ったことのない父アスマの姿を見た気がするが、どことなく違和感を覚える。実は龍奇はアスマと因縁のある“ジャシン教”を信じており、そのためにアスマの血を引くミライの命を狙っていた。ミライは迫り来る魔の手を逃れ、無事、護衛任務に復帰することができるのか!?

タツミが突然「“死者に会える温泉”がある」と言い出した。実はタツミの旅の目的は母の供養ではなく、その温泉に行き、亡くなった母にもう一度会うこと。たったひとりでも目的地を目指そうとするタツミを見て気持ちを突き動かされたミライは、任務の途中であるにもかかわらず、タツミとともに死者に会えるという温泉に行くことにする。最初は半信半疑だったが、道中、ミライの中で、もしもそんな場所があるのなら、生まれる前に亡くなってしまった父アスマに会ってみたいという思いがどんどん強くなってゆき…。

任務の途中、亡くなった母の供養のために温泉巡りをしている少女タツミと出会ったミライは、カカシたちに頼み、一緒に旅をすることにする。そんな一行が次に向かったのは、“秘湯”と呼ばれる温泉がある村。ところが肝心の“秘湯”は落ちてきた巨岩の下敷きになってしまっていた。困り果てる村人たちの役に立ちたいと考えるミライだが、忍者でありながら何もできない非力な自分を痛感することに。そんなときミライの父アスマのかつての教え子で、秋道一族秘伝の“超倍化の術 (ちょうばいか の じゅつ)”を使いこなすチョウジが村を訪れる。ところがお腹をすかせすぎたチョウジは本来の力を発揮できず…!?

護衛任務が始まって数日、ミライは、宿まで荷物を届けてくれたガイの元教え子テンテンとともに、温泉で疲れを癒していた。ところがそれも束の間、ガイが「幽霊が出た!」と大騒ぎ。呆れるミライだが、カカシによると、客室にあったまんじゅうがいつの間にかなくなるなどおかしなできごとも起こっているらしい。恐怖におののくガイをおもしろがるカカシやテンテンを横目に、ある理由から“幽霊”の存在を信じないミライは、その正体を暴こうと捜査を始める。

ミライたちが“火の国”と“湯の国 (ゆのくに)”の国境付近にある温泉街にやってきた。だが任務中のミライは温泉でゆっくりすることもできない。そんな折、この温泉街でちょうど“犬猫祭り (いぬねこまつり)”もしくは“猫犬祭り (ねこいぬまつり)”と呼ばれる祭りが行われることとなり、各地から犬好きと猫好きが集結。その中には忍犬使い (にんけんつかい) の犬塚 (いぬづか) キバとキバの恋人で猫使い (ねこつかい) のタマキもいたがふたりはつまらないことでケンカとなり、それがいつの間にか温泉街全体を巻き込む争いに発展!? この状況に、今日こそ温泉でゆっくり… もとい! 争いをおさめようと、ミライが奔走することに!

木ノ葉丸の従妹、猿飛 (さるとび) ミライが、先代である六代目火影カカシとその友人でライバルのガイを護衛して温泉地を巡ることになった。母の紅 (くれない) や亡くなった父アスマと同じく“忍者”になったものの、平和な世の中ではあまり活躍の場もないと考えていたミライだが、この任務が七代目火影ナルトからじきじきに指示されたものであり、護衛対象が里の“英雄”であることから、表向きは慰安旅行と見せかけた重要な任務であると推測。この任務で“忍者”として功績をあげようと張り切る。

ミツキがからだの不調を訴え、大蛇丸の研究所にやってきた。大蛇丸と、ミツキとは兄弟となるログは、原因を探るためミツキから話を聞くことに。ミツキの話によると、以前は眠ったときに“夢”を見ることがなかったのだが、最近よく“夢”を見るようになったらしい。話を聞き、これまでの経験がミツキの“心”に何らかの影響を与え、さらにはからだにまでその影響が及ぶようになったのではないかと考えた大蛇丸は…?

ボルトたち第七班が、正体不明の宝石泥棒を捕まえる手伝いをすることになった。ところが追跡中、すんでのところで犯人を見失ってしまい、かわりに (?) 目の前に現れたのは一匹の猫!? まだ小さく、怯えた様子だったこともあり、ボルトたちは話し合い、しばらくの間ミツキがその猫を飼うことになる。はじめはどうすればよいかわからなかったミツキだが、猫に名前をつけていろいろと世話をするようになる。

呪印の力を活性化する薬の影響に苦しむ重吾を何とかして助けたいボルトと水月だが、鎮静剤を盛られたせいで思うように動くことができない。そんな中、渡り鳥の旅立ちのときが訪れ、呪印の力を宿した鳥たちが各地に向けて飛び立とうとしていた。このままでは広範囲に呪印の被害が広がってしまう! 焦るボルトたちだがその数はあまりにも多い。そしてついに、重吾が完全なバケモノと化し―。果たしてボルトたちは、重吾の暴走を止め、鳥たちと人々を呪印の脅威から守ることができるのか!?

呪印の力を利用する計画を、手分けして阻止することにしたボルトたち。ところが、重吾のもとに向かったボルトと水月がワナにはまりピンチに! 一方、陽動作戦に出たサラダと香燐が敵と交戦。呪印の力を自在に操る相手に苦戦する。さらには、ボルトたちとわかれ、ワサビとなみだを救出したスミレの前にも先日戦った敵が! スミレは今度こそふたりを守るため鵺とともに戦うが、成長した鵺は、その力を制御することが難しくなっていて…。

ボルトたち同様、呪印によって凶暴化した鳥たちのことを調べていた“川の国 (かわのくに)”の調査団に重吾が捕らえられてしまった。ボルトたちはこれ以上呪印による被害を増やさないためにも、重吾の力が必要だと訴えるが取り合ってもらえない。一方、鵺のおかげで敵から逃れたスミレは、戦いの途中で離れ離れになったワサビとなみだを探していたが、その前に重吾の仲間の水月 (スイゲツ) と香燐 (カリン) が現れる。

原因不明のまま、呪印の力に支配された鳥が次々と発見される中、ボルトたち第七班は鳥類学者のトサカや、呪印の力を吸収することができる重吾とともに奔走していた。重吾が再び呪印に支配されないよう、鎮静剤を使いながら鳥たちの救助を続けるボルトたち。ところがそんな中、鎮静剤がすべて紛失する事件が起きる。一方、木ノ葉丸の指示で里への報告に向かったスミレたち第十五班は、途中で謎の敵に襲われ、スミレは“鵺 (ぬえ)”を口寄せして戦うが…?

村人たちの証言を頼りにたどり着いた場所で、ボルトとサラダは、以前サラダが大蛇丸の研究所で出会った重吾 (ジュウゴ) の姿を見つける。だが重吾は“呪印 (じゅいん)”の影響を受け凶暴なバケモノへと変貌。呪印は大蛇丸の研究材料のひとつで、生物の攻撃本能を刺激し力を増幅するとされ、重吾は生まれつきその呪印の力を持つ者だった。我を忘れ襲い掛かる重吾に苦戦するボルトたち。そこに駆けつけた木ノ葉丸やミツキの助けで何とか重吾にダメージを与えたボルトたちは、彼を追ってたどり着いた場所で思いがけない光景を目にする。

“火の国 (ひのくに)”のはずれにある村で、村人が凶暴化した鳥に襲われる事件が起き、ボルトたち第七班とスミレたち第十五班が「鳥獣被害の調査と解決」という任務に、共同でつくことになった。だが鳥類の専門家でもないボルトたちには、鳥たちの身に何が起きているのかわかるわけもない。そんなボルトたちの協力者として鳥類学者のトサカが招かれ、早速トサカとともに村に向かう。ところがその途中でボルトたちは異様な姿のバケモノと遭遇することになる。

シカダイに一族の長老から、奈良一族の名を上げるために、忍者をやめて政治家になれとの話があった。戸惑うシカダイだが、一族の中心的な立場にある父のシカマルが、常々この長老から口うるさいことを言われている姿を見ていたシカダイは、父の立場も考え、この話を受け入れることにする。ボルトたちは、シカダイの突然の決断に驚くが、大企業の後継者であるデンキだけはシカダイの話から自分と通じるものを感じる。そしてシカダイは、しばらくの間、忍者の仕事を休み、政治家になるための勉強をする決意を固める。

第十五班のなみだは、その大音量の“泣き声”で相手の聴覚を麻痺させたり、場合によっては失神させたりできる特別な術が使える。だが術をうまく制御できず、とっさのときに周りを巻き込んでしまい、このままでは任務に支障をきたすと悩んだなみだは、不意に術を発動させないためにも“泣く”ことをやめると決意。担当上忍のハナビは、なみだの感情が豊かなことがチャクラコントロールを妨げていると考え、なみだのためにチャクラコントロールの猛特訓を開始する。

“親子の日”のイベントでにぎわう里をひとりで散策するボルト。その途中ボルトは、久しぶりに里に帰ってきた師匠のサスケと出会う。ボルトはサスケに新しい祝日“親子の日”の話をし、それを聞いたサスケは、自分が子供の頃に父のフガクや大好きだった兄のイタチと過ごしたときのことを思い出し、サラダと一緒に過ごすことにする。だがサラダのほうは、父が娘を喜ばせようとがんばるほど困惑することに。そんな中、サスケの前に現れ助太刀を申し出たのは、かつての師、カカシだったが…?

ボルトが、“親子の日”の特別企画として、里の人気食べ物店が共同で開催する、親子参加の“大食い大会”の会場にやってきた。大会には、チョウチョウとその父チョウジのような大食い自慢の親子だけでなく、大食いとは縁がなさそうな親子までが幅広く参加。だがこの催しには、参加者たちには知る由もない主催者側のとんでもない策略が隠されていた!? 決戦のときが近づき、ひときわ気合が入るチョウチョウとチョウジの親子。実はこの大会の前に、父のチョウジが母のカルイから愛想を尽かされそうなできごとがあり、チョウチョウの助言で、父はその“男らしい食いっぷり”で母の気を引こうと考えていた。

木ノ葉隠れの里に“親子の日”という祝日が設けられた。いつも忙しい親たちが、子どもと一緒に過ごせるようにと設けられた休日で、ボルトも妹のヒマワリも期待に胸を膨らませる。当日、何とか仕事を終わらせた父のナルトが家に帰ってきてうれしいボルト。だが、ずっと楽しみにしていたヒマワリのために、父と過ごす休日を妹に譲ることにする。ナルトは、「修業に行く」と言ってひとりで出かけたボルトに戸惑うが、今日はせっかくの親子の日ということで、ヒマワリを喜ばせるために奮闘することになる。

ボルトたちがミツキとともに木ノ葉隠れの里に帰ってきた。だが、今回の事件に自らの意志で関わり、事情を知らないボルトたちを巻き込むことになったミツキはひとりだけ隔離され、長時間の事情聴取を受けることになる。さらに、里抜け同然の行動をとったボルトたちにも、「下忍の資格を剥奪する」という厳しい処分が下る。そして、岩隠れの里では、さまざまな問題や謎を残しつつも、四代目土影･黒ツチたちの努力によって、事件後の里に平穏が戻り始めていた。

ボルトたちの前に、再び空が現れた。何があってもミツキを信じようとするボルトをあざ笑い挑発した空は、ボルトに攻撃を仕掛けようとするが、それを止めたのは!? その頃オオノキは、難を逃れたセッキの助けを借りながら、何とかして空のもとへとたどり着こうとしていた。自分自身の本当の意志のありかを見つめ直したオオノキが、空をこれ以上暴走させないために、決死の戦いを覚悟する。

ミツキから突然に攻撃され、大きなダメージを負った空が、その場から逃げ出した。空を追うボルトとサラダだがボルトたちの行く手をキララが阻む! 一方、一部始終を見ていたセキエイは、“友達”だと信じていたミツキの行動にショックを受け、混乱し、がむしゃらにミツキを攻撃する。セキエイと戦いたくないミツキは、何とかしてやめさせようとするが、セキエイは聞く耳を持とうとしない。

シカダイたちとわかれたボルトとサラダの前にキララが現れた。幻術を得意とするキララは、サラダが“写輪眼 (しゃりんがん)”を使う間も与えず、ボルトとサラダをキララの思い通りに動く“人形”にし、互いに殺し合うよう命じる。一方、空たちによって一室に閉じ込められたオオノキは、自分自身が思い描いたものとは違うものになりつつある里の状況と、ボルトが何度も口にした言葉を思い、自分自身が過ちを犯していたことを思い知る。

拘束されたボルトたちとオオノキが里の中心部に戻ってきた。ところが里は空たちに制圧され、すっかり変わり果てていた。絶句し、空たちをとがめるオオノキだが、空はオオノキには従わず、コクヨウや彼らの仲間のキララがボルトたちに襲い掛かる。そんなボルトたちの窮地を救ったのはシカダイだった。シカダイはボルトとサラダに先を急がせると、いのじん、チョウチョウとともにコクヨウに立ち向かう! 一方…。

ボルトとオオノキのもとにコクヨウやセキエイの仲間、カコウが現れた。空の指示でオオノキを迎えに来たカコウを相手に戦うことになるボルト。だが戦うために産み出され、戦うことを生き甲斐とするカコウは、珍しい“塵遁 (じんとん)”を使うことができ、ボルトは苦戦を強いられる。その頃、密かに里の様子を探っていたシカダイは、いたるところに出没する“芥”たちの目をかいくぐり、岩隠れの里で起きていることを何とかして木ノ葉隠れの里に伝えようとしていた。

オオノキとともに、何とか修業場の結界から抜け出すことができたボルトは、オオノキに連れられ、ある場所を訪れる。オオノキにとって特別な場所であるここで、オオノキはボルトに、孫のコヅチを失ったときから考えていた、自分自身が願う未来の実現について語って聞かせる。それを聞いたボルトは? 一方、空たちは、残り少ない限られた時間の中で計画の成就を急ぐため、邪魔な者たちを武力行使によって捕らえるなど、強引に岩隠れの里を支配下に置こうとする。

結界から抜け出すため、必死で心の石を探すボルトだが、石はなかなか見つからない。そこに、先日の中忍試験 (ちゅうにん しけん) に来ていた岩隠れの下忍 (げにん)“玄武三人衆 (げんぶ さんにんしゅう)”のひとり、セッキが現れた。セッキはかわいがってくれた祖母の思いに報いるため、自分自身の心の石を探そうと修業場を訪れていたが、こちらも石を見つけられずにいた。オオノキはそんなふたりに協力して石を探させようとする。一方、自分たちではどうにもできない問題を抱える空たちのもとに、その問題を解決する方法がもたらされるが、それは…?

空たちの襲撃を受けバラバラになったボルトたちは、それぞれいのじんが待つ集合場所に向かっていた。ところが、なりゆきでオオノキを連れて集合場所を目指すことになったボルトが、結界が張られた岩隠れの忍者たちの修業場へと迷い込んでしまう。オオノキの話によるとここから抜け出すには、自分だけの“心の石 (こころ の いし)”を見つけなければならないという。それは一生に一度しか見つけられず、己の意志ときちんと向き合うことができたときに見つかるらしいのだが…。