ボルト、サラダ、ミツキが、アカデミーで、カワキやヒマワリたち新入生のために特別講師をすることになった。授業にはクラス担任のハナも立ちあうが、実績もあり、“螺旋丸”など派手な術で生徒の目を釘付けにするボルトたちとは反対に、地味な術しか使えず、教師としても未熟な自分は、生徒たちの興味を引くこともできないと落ち込む。そんな中、ボルトたちが用意したとある模擬訓練が原因でクラスが真っぷたつに分かれて対立。困ったハナは、何とかしてクラスをまとめ直そうと奮闘する。

慣れない学校生活に苦労するも、護衛対象のカエと友達になることに成功したカワキ。そんな中、ヒマワリたちクラスメイトともっと仲良くなりたいカエが、みんなを屋敷に招いてお茶会を開くことになる。任務のこともありカエから目を離すことができないカワキも仕方なく参加。場違いなお茶会に戸惑いながらもなじもうとがんばるカワキだったが、その最中に異変を感じ……!?

カワキが新入生として、ヒマワリたちとともに“忍者学校 (アカデミー) ”に入学することになった。だがそれは表向きのことで、実は他国から留学中の王女･雪割 (ゆきわり) カエを、本人にも悟られないように刺客から守る極秘の護衛任務だった。ナルトからじきじきに頼まれた任務ということでしぶしぶ年下の生徒たちとアカデミーに通うことになったカワキだが、頼りないクラス担任･華々 (かか) ハナをはじめ、クラスメイトも個性的な面々ばかりで……。協調性に難ありなカワキの前途多難なスクールライフが始まる!!

カカシと一緒に街を歩いていたボルトが何やら揉めている人々と遭遇。険悪なムードの中、浮かない顔をする若い男女を見かけたボルトは、ふたりが結婚の約束していること、互いの祖父が対立するメンバーの中心人物であるためそのことを言い出せずにいることを知る。若いふたりの将来のために何とか力になりたいと考えるボルトはカカシにも協力を頼むのだが、カカシはまったくやる気を出さない。ところが、“あるもの”に突き動かされたカカシが重い腰を上げることになる!?

最近、猫のミカヅキが姿を見せなくなり、少し心配なミツキ。そんな中ミツキは、ボルトやサラダとともに、奇妙な連続襲撃事件の捜査に難航する警務部からの依頼によって、里内のパトロールに協力することになる。連日、パトロールに明け暮れるミツキだが、ある日のこと、ミカヅキが別の誰かからエサをもらい、違う名前で呼ばれてかわいがってもらっているところを見かけ……?

ボルト、カワキ、そして、ナルト、ヒナタ、ヒマワリが、家族旅行で温泉にやってきた。早速、旅行を満喫することにした5人は、家族で卓球を楽しみ、旅館の食事と温泉を堪能して大満足。出発前は遠慮していたカワキもボルトたちとともに楽しい時間を過ごすことになる。そんな中、旅館が主催するイベントの告知を見つけたボルトとカワキは、景品のプレゼントに興味を持ち参加してみることに。

人気の忍映画シリーズ“エビルジャマー･カゲマザ”の撮影に、“七代目火影･本人役”で出演を依頼されたナルトの代役として木ノ葉丸が出ることになった。初めての映画出演、しかも、尊敬する七代目火影役ということで張り切る木ノ葉丸。ところが思っていたものと違う撮影現場の様子に戸惑ってしまう。そんな中、助監督からある話を聞いた木ノ葉丸は、映画をさらに面白いものにするため一計を案じることにする。

チョウチョウといのじんが、任務で知り合った元･抜け忍でラーメン屋の店主、熊野 (くまの) ジンゴのラーメン作りを手伝うことになった。チョウチョウといのじんに味は悪くはないものの、何か物足りないと言われたラーメンをもっとおいしくするため、ふたりからアドバイスをもらい、元･忍者という経歴を活かしたこだわりの新メニューの開発にジンゴは打ち込む。 果たして目指す極上のレシピは完成するのか!?

水の国を揺るがした海賊たちの反乱も収まり、仲間とともに木ノ葉隠れの里へと帰って来たボルトは、イカダのその後が気になっていた。かぐらの嘆願書によって文淡たちは無罪放免となるが処遇の決まらないイカダ。イカダは海賊たちとともに水の国と敵対することにはなったものの、ボルトは寛大な処置を願い、カワキはボルトとは異なり厳罰が下ることも仕方がないと言い切ってふたりはケンカとなってしまう。ボルトが今回の戦いに巻き込まれた人々のことやカワキの言い分について考える中、父のナルトが言葉をかける。

必死の説得も空しくイカダの心を変えることができなかったボルトが、水の国と海賊たちの戦いを止めるため自身の命を差し出す覚悟を決めた。もしも自分が死ぬことになっても、怒りに駆られて戦ったりしないようにサラダとミツキに言うボルト。だがふたりにそれを黙って見過ごすことができる訳もない。果たしてボルトたちは、復讐が復讐を呼ぶことになったこの争いを止め、平和な海を取り戻すことができるのか!?

ボルトはサラダやミツキとともに、水の国と敵対して戦うことになったイカダのもとに向かう。イカダと再会したボルトは“友達”として語り掛け、戦いをやめるよう訴えるが、ボルトは姉･青煉の仇であり、その言葉にイカダは耳を傾けようとしない。それでも粘り強く説得しようとするボルトだが、そんなボルトを冷ややかに見つめるイカダは、戦いをやめることと引き換えにある条件を提示する。

サラダやミツキとともに水影·長十郎に会いに行くことにしたボルト。ボルトたちは海賊たちとの戦いの場に向かった長十郎を追いかけるため、イカダの師匠である船大工のカジキに力を貸してもらうことにする。カジキの助けで何とか長十郎のもとに辿り着いたボルトたちは戦いを止めようと説得を試みるが……? 一方その頃、水の国が開発した新たな発電施設“東雲 (しののめ)”の一号基を破壊しようとするイカダは、仲間とともに荒れた海を突き進んでいた。

これまでの戦いで家族や多くの部下を失い怒るアラウミが、水の国に対し本格的に宣戦を布告した。これを受けた水影･長十郎も徹底抗戦の姿勢を取り、水の国付近の海の緊張感は高まってゆく。水の国と海賊たちによる戦争が避けられない状況になりつつある中、ボルトは、水の国と対立し戦うことを決めたイカダに戸惑いながらも、これ以上の犠牲を出さないためにできることをしようと行動を開始。サラダ、ミツキとともに奔走することになる。

ボルトが復讐の連鎖に困惑するその数日前、イカダは姉の青煉が戦いで重傷を負ったことを知り、久しぶりに家に戻っていた。連日、看病を続けるそんなイカダのところにフナムシの息子･コブナがやってきた。コブナは仲間を守るために戦っている父や大人たちを尊敬しており、イカダに対し「戦わないのか?」と問いかける。イカダは、自身は戦いには向いていないと答えるのだが、そんなイカダの想いとは裏腹に、父のアラウミや舟戸一族の者達は、戦おうとしないイカダに苛立ちを募らせていく。

何とかフナムシに勝利することができたボルトたち。しかし、勝利を喜ぶどころか、デンキとイワベエが捕らえられてから数日がたち、ボルトたちは皆、ふたりの無事を信じることができなくなっていた。そんな中ボルトは、復讐に燃え、残虐な戦いをし、冷酷だと思っていたフナムシの意外な一面を知る。そしてフナムシを慕う者から再び復讐の目を向けられてしまうボルト。復讐がさらに復讐を呼ぶことで、どんな時も前に突き進んでいたボルトは戦う意味を見出せなくなってしまう。

食料調達に出かけたデンキとイワベエが、一緒にいた村の子供たちをかばって逃がし、フナムシたちに捕まってしまった。あのフナムシに捕まれば無事でいる訳もなく、ボルトたちもまた打倒フナムシに向け、復讐の念を募らせる。そんな中、フナムシの部隊が再び村を襲撃するために現れ、青煉の仇を討つと復讐に燃えるフナムシと、ボルトたちの死闘が再び繰り返されてしまう。

フナムシの部隊との戦いで、大きな損害を被ったボルトたち。村には子供たちもいる中、被害を顧みないフナムシの猛烈な戦い方に今度こそケリをつけるとボルトたちは決意する。そしてフナムシもまた、青煉を負傷させたボルトたちに復讐の念を心の奥で煮えたぎらせる。一方その頃、長男･イサリから養子のテンマが戦死したと告げられたアラウミは、戦いで重傷を負い生死の境をさまよっている長女･青煉に次ぐ悲劇に怒りを爆発させ、この先の戦いは自らが指揮をとると言い放つ。

苦しい戦いを強いられながらも、何とかフナムシの部隊を撤退させることに成功したボルトたち。だがその代償はあまりにも大きかった――。一方その頃、水の国付近の海では、水影･長十郎率いる霧隠れの里の忍者と、集結した海賊たちのにらみ合いが続いていた。これが作戦の一部であり、義兄のイサリに辛抱強く機会を待つように言われても遅々として進まない戦いに苛立つテンマは、恩義のある義父のアラウミの期待に答えるためにも一気に戦いを進めようとある行動に出る。

フナムシ率いる本隊が村に近づき、ボルトたちは罠を使って敵を足止めしようと、それぞれの場所で待機することになる。ところがどういうわけか敵に作戦を見抜かれ、いきなり本格的な戦いへと突入してしまう。焦りながらもこれを迎え撃つボルトたちは、お互いに連携し合い、数で優る敵を相手に奮闘するが、復讐に燃えるフナムシが繰り出した強力な術によって追い詰められてゆく。

ボルトたちが着々と作戦の準備を進める中、敵の部隊の一部が一足先に村に向かっていることがわかる。まだ準備が整わないうちは村を危険にさらすことになるため、人々の避難を急ぐボルトたち。さらに、戦力不足を危惧するかぐらは、もしもの場合に備え、文淡、蛇苺、巨峰に刻んだ、術者が死ぬことで術をかけられた者もともに命を落とす“呪印”を解除。一時的なこととはいえ自由の身となった3人は、戸惑いつつもかぐらやボルトたちとともに戦うことを承知するが……?

フナムシが残していったと思われる暗号文から、霧隠れの里に危機が迫っていることが判明。かぐらは敵の進路の途中にある村でその動きを止めるという作戦をボルトたちに伝え、一行は急ぎ現地に向かうことになる。実はこの村は、かぐらが幼い頃に過ごした思い出のある場所で、村についたボルトたちは、人々にも協力してもらいながら、村と霧隠れの里を守るために急いで作戦の準備に取り掛かる。

テンマの移動要塞を破壊したボルトたちへの報復のため、海賊たちが造船所の島に上陸。ボルトやかぐらたち忍者と海賊の戦いが始まった。 霧隠れの里との交渉材料のためにかぐらを生け捕りにしようと襲い掛かる舟戸一族配下のフナムシ。かぐらは六代目水影 (みずかげ) ･長十郎 (ちょうじゅうろう) から預かった“双刀 (そうとう) ･ヒラメカレイ”で応戦するもフナムシは手ごわい。 一方、ボルトの前には青煉が現れ、執拗な攻撃でボルトを苦しめる。追い詰められたボルトはこのピンチを切り抜けることができるのか!?

船の修理が終わり、ボルトたちが造船の島から発つ日が近づいた。友達になったボルトにいつか夢をかなえて会いに行くと約束するイカダ。ところがそんなイカダの前に姉の青煉 (セイレン) が現れ、強引に家に連れ戻そうとする。姉の青煉は、イカダが家を出るときに唯一味方をしてくれたはずだったのだが、その姉に気持ちを理解してもらえないイカダは苦悩する。一方、船の出発を待つ文淡、蛇苺、巨峰は、今回の働きによる減刑を期待するが、思いのほか見返りが少ないことを知り……!?

船の修理に必要な部品がある工場を目指し、イカダが操縦する船でともに出発したボルトは、イカダの優れた操縦の腕前に感心する。家族に反対されながらも家を出たイカダは、船に関係する仕事を探す中で親方のカジキと出会い、立派な船大工になる夢を持つようになったという。ほかにもいろいろな話をしすっかり打ち解けたボルトとイカダ。そんな中、事故に遭った船を見かけたふたりは、協力して乗組員を救助するが、その最中ボルトは信じられないものを目にする。

船体のトラブルで、ボルトたちやドトウ島の人々を乗せた船が海上で動かなくなってしまった。そこに船大工のカジキと弟子のイカダが通りかかり、ふたりが暮らす造船の島で修理をしてもらえることになった。島に着いたボルトたちは、それぞれ、修理の手伝いや里への状況報告など、できることをしながら船の修理が終わるのを待つ。その頃、水の国付近の海では、舟戸一族に従い続々と集結した海賊たちと水の国との衝突が避けられない状況となりつつあった。

救出したドトウ島の人々を安全な場所に送り届けるため調達した船の中で、殺人事件が発生。遺体の状態から巨峰が犯人として疑われるも、本人はまったく心当たりがないと言い、だからといって犯人ではないという確証もない。それでも巨峰を信じたいかぐらは、容疑者･巨峰の監視役にボルトとイワベエを残し、ほかのメンバーたちといくつかのチームに分かれ、別に犯人がいる可能性がないか手がかりを探すことにする。そんな中、カワキがあることに気づく。

強力な兵器を備えた移動要塞によって、島の人々と彼らの避難を急ぐサラダたち木ノ葉隠れの仲間が危険にさらされることがわかり焦るボルト。そんな中、かぐら、蛇苺、巨峰が援軍として、ボルト、カワキ、文淡のもとに現れる。ボルトたちは人々を守るために、何とかして兵器を破壊しようとするが、テンマに行く手を阻まれ戦いへと突入。そうしている間にも兵器の発動準備は進んでゆく。 果たしてボルトたちは移動要塞の脅威から人々と仲間を守り抜くことができるのか!?

ドトウ島付近を警戒中のボルトたちの前に、突如巨大な移動要塞が姿を現した。かぐらの指示で、カワキ、文淡とともに移動要塞に忍び込み、情報を集めることになったボルト。三人はそこで、舟戸一族の長･アラウミの次男で養子のテンマの非道ぶりを目の当たりにする。 一方、デンキたち第五班と合流することができたサラダとミツキは、第五班と協力して島の人々を救出するための作戦を開始する。

水の国付近の海が海賊たちに占拠され、デンキたち第五班が任務中の鉱山の島、“ドトウ島 (じま) ”とも連絡が取れなくなってしまう。島の人々の救出と第五班の援護のため、新生第七班はかぐら率いる隊とともにドトウ島へ向かうのだが、その隊のメンバーとは、かつて“新･忍刀七人衆 (しん･しのびがたな しちにんしゅう) ”を名乗り、修学旅行中のボルトたちと戦いを繰り広げた文淡 (ブンタン)、蛇苺 (ヘビイチゴ)、巨峰 (キョホウ) の3人だった。罪人である彼らを警戒しつつも協力することになったボルトたちは、偵察隊としてサラダとミツキを島に上陸させ、残りのメンバーで島付近の様子を探ることにする。

水の国で行われている式典の最中、飛行船が爆破される事件が発生した。事件のことを知り急ぎ現場へ向かおうとするボルトだが、そのとき突然、訪問中の刑務所を何者かが襲撃。ボルトは所長のかぐらとともに敵を迎え撃つことになる。修学旅行以来の久々の再会で共闘することになったボルトとかぐら。ふたりは収監中の海賊集団の長･舟戸 (ふなと) アラウミの脱獄という敵のもくろみを阻止できるのか!?