生徒たちが、プロデュエリストに負けることでアカデミアの評判が悪くなることを危惧したクロノスとナポレオン教頭は秘密兵器としてある人物たちをジェネックスに参加させる。一方、プロデュエリスト「ソムリエ･パーカー」とデュエルをしていたジュンコとモモエ。苦戦を強いられ、あきらめかけたその時に、光の結社に入ったはずの明日香が姿を現す。そして明日香はジュンコとモモエからデュエルを引き継ぎ、ソムリエと対峙することに。

ヘルカイザーとなった亮がジェネックスに参加するためアカデミアに帰ってきた。その様子を見ていた親友「吹雪」はある決意をしてヘルカイザーの前に立つ。以前、ダークサイドに落ちた時に救ってくれた恩を返そうと。ついに吹雪VSヘルカイザーのデュエルが始まった。吹雪はあえてダークネスを力を使いレッドアイズブラックドラゴンを召還する。一方、ヘルカイザーは…。

光の結社の一員である万丈目は、斎王から託されたカード「ホワイトナイツ･ロード」を使って十代に攻め立てる。一方、十代は万丈目にとって大切なカード「おジャマトリオ」のカードを使って防戦する。どんなに攻撃を受けても、おジャマトリオで対抗する十代。またおジャマトリオも万丈目に「仲間」だったことを訴える。そして…ついに、やられて惨めな状態のおジャマトリオを見た万丈目は目覚めるのであった。

プロデュエリストと対峙する万丈目。光の結社の一員となった彼はホワイトナイツ･ソードマンのカードを操り、圧倒的強さで勝利する。そのデュエルを観戦した十代に対して万丈目は対戦を要望する。が十代は万丈目のデッキに「おジャマトリオ」がないことに気づく。万丈目にとって大切なカードである「おジャマトリオ」のカードを探しだし、そのカードを使うことで万丈目を元に戻そうと考える十代。そしておジャマトリオを手に入れた十代と万丈目がついにデュエルで勝負することに。

対戦相手がいないと嘆いていた十代の前に、突如太鼓が鳴り響き、桜吹雪が舞う。そしてその中から歌舞伎の衣装を身に付けたプロデュエリスト「カブキッド」が登場し、十代にデュエルを挑む。カブキッドは観客を楽しませるデュエルこそがプロのデュエルだと主張し、派手な舞台を演出するフィールド魔法「歌舞伎舞台～大橋」を発動する。そんな派手なデュエルに関心するも疑問をいだく十代は…。

十代の前に研究者風のフランツが現れる。I2社より急遽来たペガサスと前田隼人から、彼はI2社の社員で、最強カード「ラーの翼神竜」のコピーカードを使う危険な男だと聞く。十代VSフランツのデュエル。序盤から「ラーの翼神竜」を召喚する。本来なら神の懲罰を受けるはずも、自身が作った魔法カード「神縛りの鎖」で神を操る。隼人が十代のためにデザインした新フィールド魔法カード「摩天楼2-ヒーローシティ」に想いを託す。

鮫島校長が「デュエル･ワールドカップ」の開会を宣言する。アカデミア島を舞台に、生徒と世界のプロデュエリストが参加する一大デュエル大会だ。斎王は、ヨーロッパの強国のセレブ･オージーン王子とデュエルする。王子はワンターンキルで勝つと豪語し、斎王も自分のターンが来る前にデュエルは終わると予言する。「サテライトキャノン」は攻撃力4000となり、斎王に向かって攻撃を開始する…。

ヘルカイザー亮は、封印された強力デッキを求めて、「サイバー流デュエル」の昔の師範である鮫島元校長を訪ねる。亮VS鮫島の師弟デュエル。亮は序盤からサイバーエンドドラゴンを召喚するが、鮫島はコピーモンスターで防ぐ。鮫島のサイバーオーガは「柔よく剛を制す」のごとく、亮のモンスターの攻撃力を吸収して攻撃力4000に達するが、亮はサイバー･レーザー･ドラゴンでかわす。鮫島が罠カードで、亮のサイバーエンドドラゴンを奪ったとき、ついに最終決戦となる…。

三沢は、光の結社の勧誘が自分にだけ来ないため、弱いと思われているのかと焦る。自ら斎王に会い、デュエルで勝ったら島から出て行けと言う。斎王のかわりに万丈目が三沢とデュエルする。万丈目は新ユニオンモンスター3体を合体させ「アサルト･キャノン･ビートル」(攻2800) を召喚し、おジャマ達を弾丸のように使い、三沢のLPを1600にまで下げる。三沢の先を見据えた頭脳プレーはこの上を行っているのだが…

明日香に密かに想いを寄せるクイズ王の神田は、明日香と口論している十代に出くわし、デュエルを挑む。神田はクイズデッキを使い、永続魔法「クイズアワー!」を発動させる。すると人格が変わったように明るくなり、十代が攻撃するたびにクイズ司会者のごとく、問題を出す。十代は体力勝負の問題はクリアするが、デュエルの知識問題はことごとく外し、LPが下がる…

レッド寮に転校生の美少女アリスが現れる。剣山はアリスに夢中になるが、不審に思った三沢は同名の謎めいたレアカードがあることを知る。その夜、十代はアリスがデュエリストを呪い、剣山を取り込もうとしていることを知る。十代VSアリスのデュエル。アリスは攻撃力0の人形パーツを次々と召喚し、ちぐはぐに合体させた人形「ドールキメラ」を召喚する。ドールキメラは攻撃を受けるごとに、そのパーツを増やして、どんどん攻撃力を上げていく…

【つづき】十代&エドVS美寿知の変則タッグデュエル2。美寿知は2体の「魔鏡の式神」を生け贄に、戦闘では破壊されない無敵の「闇の神-ダークゴッド」(攻撃力3000) を召喚する。さらにフィールド魔法「無限の降魔鏡」で合わせ鏡に映して、10体のダークゴッドを場にそろえる。負け試合を覚悟したエドに対して、十代はいまだ熱い闘志を持つ。新たなネオ･スペーシアン「ブラック･パンサー」を召喚する。

十代とエドは、美寿知の導きで、バーチャル空間に入る。十代&エドVS美寿知の変則タッグデュエルが始まる。美寿知は「鏡」を使い、自分をもう一人出現させる。翔たちを救いたい十代、ナンバー1であることを証明したいエド、と2人の思惑は異なり、連携プレーもうまくいかない。「聖なる結界-ミラーバインド」は合わせ鏡のようにモンスターを無限に映し出し、十代たちのモンスターを破壊する。そして場の「月輪鏡」に映る満月はモンスターが破壊される度に、すこしずつ不気味に欠けていく…。

斎王の妹･美寿知 (みずち) に戦力外通告をされた岩丸は十代を倒そうと躍起になる。十代の顔がわからずに途方に暮れている時、レッド寮のキャンプに合流する。十代と岩丸はお互いに正体を知らないが、仲良くなる。いざ友好的にデュエルをしようとした時、互いが憎むべき存在であることが分る。「地帝グランマーグ」(攻撃力2400) をベースに、4帝の力を合わせた「デミウルゴス･EMA」を召喚し、攻撃力4900に達する…

【つづき】翔&剣山VS雷丸&氷丸のタッグデュエル2。雷丸と氷丸は互いに仲が悪いが強力で、翔と剣山のLPは早くも1000を切る。剣山の恐竜モンスターは、氷丸の氷デッキと相性が悪く、また翔の乗り物モンスターは、雷丸の魔法「システムダウン」「暴走コンデンサー」に動きを封じられる。だが口ゲンカをしていた翔たちは、十代に迷惑がかかると知った時、団結し始める。

アカデミアの生徒一行は修学旅行で童実野町に行く。武藤遊戯や海馬瀬人を輩出したデュエルの聖地だ。十代たちは、武藤遊戯の生家を訪ねて双六爺さんに出会う。町を散策中に双六がさらわれ、追っていた翔と剣山は背中合わせのまま、光の結社の2人の刺客～雷丸と氷丸のコンビにタッグデェエルを仕掛けられる。剣山の恐竜モンスターは、「氷帝の城」にパワーダウンし、先制攻撃を受ける。

十代は修学旅行の行き先を決めるため、斎王たちの代表の少女ローズとデュエルする。彼女のデッキは、カエルデッキだ。序盤から、「悪魂邪苦止 (おたまじゃくし)」を墓地にためて、3体の「デスガエル」(攻撃力1900) を召喚し、魔法カード「死の合唱」で十代のモンスターを全滅させてダイレクトアタックを決め、十代に致命的なダメージを与える。さらに3体を融合して「ガエル･サンデス」を召喚する。十代はカエルにこだわるローズを不思議に思う…。

斎王は、タロットで見通した「なびかぬ力」を確かめるために、アカデミアに乗り込んでティラノ剣山にデュエルをしかける。斎王のタロットデッキは、カードの「正位置」「逆位置」で運命が反転する。剣山は恐竜デッキで対抗し、一時はリードしてるかに見えたが、斎王はそれすらも見通していたようだ。斎王は「なびかぬ力」の象徴である「ストレングス」の正･逆位置の効果を巧みに使い、剣山を追いつめる。

白の結社から強豪プロデュエリスト「エックス」が送り込まれ、十代とデュエルする。エックスの戦法は「デッキ破壊」で、その独特の戦術は初対戦で勝つことは難しい。エックスの戦術にはまり、十代は大量のカードを墓地に送られてピンチになる。一時はグローモスで突破口が開けるかに見えたが、エックスにかわされる。次第に、心理的にも、デッキのモンスターとの信頼感をも揺るがされる…。

白の結社から、シューティングゲームの覇者･銀流星が刺客として送られる。宇宙戦艦さながらのデュエルシステムで、十代と銀が戦う。銀の「巨大戦艦テトラン」は、3重のシールドが張り巡らされ、なかなか破壊できない。さらに永続魔法「ボスラッシュ」で、クリスタル･コア、ビッグ･コアといった巨大戦艦を絶え間なく召喚する。十代はもぐらの様な「グラン･モール」で空間にワームホールを作るが…。

万丈目はブルーの生徒を次々と倒し、ブルー寮を白く染める不可解な行動をとる。斎王が率いる「光の結社」こそが学園を納めるべきだと言う。明日香がそれを阻止しようとデュエルする。万丈目の永続魔法「ヘルズ･ホワイト」は、自分の手札をすべて見せてプレーするかわりに、相手に600のダメージを与える。その戦術に、明日香はペースを乱される。万丈目はすかさずアームドドラゴンで、明日香を追いつめる。

レッド寮廃止をめぐり、クロノス臨時校長とナポレオン教頭が衝突する。教諭同士のデュエル。ナポレオンの軍隊デッキから、3体の「トイ･ソルジャー」が現れ、魔法カード「強行軍」「鼓笛隊」によって、クロノスに大ダメージを与える。その瞬間、レッド寮には鉄球が打ち込まれて壊され始める。クロノスが「アンティークギア」モンスターで反撃をすると、大工がレッド寮を修復し始める。

【つづき】十代VSエド2。ネオスデッキを使いこなせていない十代は、Dヒーローの直接攻撃にさらされてLP=200のピンチになる。だがネオスデッキから「エア･ハミングバード」でライフを大きく回復させ、「フレア･スカラベ」を攻撃力を上げて召喚する。さらにフィールド魔法の新たなる空間「ネオスペース」内で、「Eヒーロー･ネオス」(攻撃力2500) とコンタクトさせて、「フレア･ネオス」を召ぶ…

久しぶりに十代が帰ってくる。レッド寮の廃止を賭けて、エドと戦う。エドのDヒーローは依然強力だ。十代は前回の敗北から完全に立ち直り、宇宙の波動をキャッチして進化するという「ネオス」デッキで戦うと意気揚々だ。アクア･ドルフィン、Eヒーロー･ネオス、アクア･ネオスと進化させ、ドレッドガイを打ち破るが、その瞬間デッキに戻ってしまった!? 十代は「ネオス」デッキを使いこなせるのか?

森で迷子の十代は、空腹で薄れ行く意識の中で、今までのデュエルを思い出す。入学試験ではクロノス教諭の「アンティーク･ギア･ゴーレム」を「フレイムウィングマン」で打ち破ったこと。入学直後、ブルー寮のエリートだった万丈目の「VWXYZドラゴンキャノン」と戦ったこと。アカデミアの代表権を賭けて三沢の7番目のデッキと戦ったこと。カイザー亮の「サイバーエンドドラゴン」の前に初めて負けたこと…。

プロリーグでエドに負けて以来、カイザー亮に精彩がない。怪しいプロモーターに誘われ、地下デュエルに出場する。野蛮な観客の前で、体を張った見世物的要素の強いデュエルだ。カイザー亮VS犬飼のデュエル。サイバードラゴンなどの機械族を錆びつかせる「酸のラストマシンウィルス」により、カイザーはモンスター召喚を封じられた上に、ダメージを受ける。LPが減る度に体に電流が流され、観客は興奮する…。

十代の留守中に、翔とティラノ剣山が、「十代の弟分」の地位をめぐってケンカする。翔VS剣山の、アニキへの熱き想いを賭けたデュエルが始まる。まず剣山の主力モンスター「ダークティラノ」が、翔にダイレクトアタックを決める。翔は永続罠「サイバー･サモン･ブラスター」で、剣山のライフを少し (300) ずつ奪う。さらに「レスキューキューロイド」「デコイロイド」で防御コンボを完成させる…

イエロー寮長の樺山教授は、カレーをえさに、レッド寮に入り浸りっぱなしのティラノ剣山たちをイエロー寮に連れ戻そうとする。剣山VS樺山のデュエル。樺山は永続魔法「カレーポット」を発動させ、ニンジン、ポテト、玉ねぎを順にゲームから除外させて、ついに「カレー魔人 ルー」を召喚する。ルーは、スパイスカードにより、攻撃力4100にまで上がる。それはまるで、用意周到に準備して、じっくり煮込んだカレーのようであった。

失意の十代は亜空間をさまよう。不思議だがフレンドリーなイルカ型宇宙人の導きで、かつて十代が子供時代に描き、海馬コ社が宇宙に打ち上げたイラストカードに再会する。だがそれは宇宙意思の力により、完全なるカードに進化していた。十代は敵性宇宙生物とデュエルする。宇宙の果てにあるエネルギー体「ネオスペース」の力を得て、モンスターをパワーアップさせるという新デッキのコンセプトを、十代は理解し始める。

万丈目の前に、神秘的な男･斎王が現れてデュエルする。斎王は手札のカードをテーブルに伏せたままにし、万丈目にデッキをシャッフルさせて、引いたカードによって万丈目の運命を見通すという、まさにタロットのような戦い方だ。「ザ･ハングドマン (吊るされた男)」は正位置か逆位置かによって、まったく逆の効果を発揮する。…運命を絶対とする斎王と、運命を自ら切り開く万丈目の対決になる。