コブラとの死闘で気絶した十代が目を覚ますとそこは…砂漠だった。その砂漠にデュエルアカデミアの校舎だけが建っているという異常な状況であった。地質学に詳しいジムはデュエルアカデミアが異世界に飛ばされたのではと告げる。異常事態に混乱するデュエルアカデミアの生徒たち。そこに更なる危機が。この世界では実体化したモンスターが襲ってくるのであった。ハーピィレディの襲来に対峙するヨハンだったが。

コブラのモンスター「毒蛇王ヴェノミノン」の攻撃に思うように攻めることができない十代。が、マジックカード「ミラクル･フォージョン」を引き当てたことで、十代はワイルド･ジャギーマンを召喚し、ヴェノミノンを破壊する。ヴェノミノンを破壊されたコブラはトラップカード「毒蛇神降臨」を発動し、「毒蛇神ヴェノミナーガ」を召喚する。ヴェノミナーガの攻撃でダメージを受けた十代だったが、このダメージにはヴェノミナーガの効果が発動しており、3ターン後には全身に毒がまわり、デュエルに敗北するというものだった。それでも立ち向かう十代はスパークマンとネクロダークマンを融合し、ダークブライトマンを召喚し、コブラに攻撃するのだが…。

コブラはフィールド魔法「ヴェノム･スワンプ」を発動し、十代が召喚したモンスターに毒を浴びせ、攻撃力を下げ、破壊するのであった。対する十代はスパークマンとエッジマンを融合し、新しいヒーロー「プラズマ･ヴァイスマン」を召喚し、ヴェノム･スネークを破壊する。が、コブラはトラップカードの効果を使い、2体のモンスターを召喚し、毒攻撃を行う。さらに、2体のモンスターを生贄に毒蛇王ヴェノミノンを召喚し、プラズマ･ヴァイスマンを破壊する。コブラの毒デッキになす術のない十代は新たなヒーローを召喚するのだが。

コブラの刺客を倒した十代とヨハンのもとに明日香やジムなどの仲間たちが集まり、プロフェッサー･コブラのもとに急ぐ。一方、単独でコブラの元に向かっていたアモンは、十代たちよりも先にコブラのもとに到着し、「彼らは来ない」と告げる。先を急ぐ十代たちだったが、電子制御装置がショートし、次々と隔壁がしまりはじめ、行く手を阻まれたと思った時、オブライエンが走りこんできて、隔壁を両肩で止めるのであった。オブライエンの助けのもと、ついにコブラの前に到着した十代。そしてコブラとのデュエルがはじまるのであった。

ギースは様々なトラップカードで、宝玉獣を捕らえていき、またヘル･ガンドックを召喚し、ヨハンに攻撃を浴びせる。ギースの卑劣なデュエルに怒りを覚えたヨハンは反撃を開始する。ギースの罠を予測し、それを上回る戦術でトパーズ･タイガー、エメラルド･タートルを召喚し、攻撃するヨハン。追い詰められたギースは、ヨハンの弱点をつき、攻撃の手を止めさせる。手出しできないヨハンに対し、ギースは永続魔法「身代わりの痛み」を発動し、ダメージを与えるのだった。

コブラの第2の刺客を十代たちに送り込んだ。その刺客とはカードの精霊が見えるギース。彼は宝玉獣のサファイア･ペガサスを生け捕りにし、デュエルを強要する。体力を消耗した十代に代わり、ギースに立ち向かうヨハン。ヨハンとギースのデュエルが始まる。ギースはヨハンの宝玉獣を狩るがごとくカウンタートラップ「ハンティングネット」を発動し、アメジスト･キャットを捕獲する。宝玉獣を助けようとするヨハンであったが、さらなる罠が待ち構えていた。

佐藤はスカブ･スカーナイトの効果によりバースト･レディとエア･ハミングバードを味方にし、十代に攻撃をしかける。一方、十代もセイラーマンを融合召喚させ、佐藤にダイレクトアタックをしかける。そのバトルをモニターで見ていたコブラは、十代にこのデュエルに仕掛けられた罠を告げる。罠とは明日香が人質となっていることと、佐藤が攻撃をうけると明日香が閉じ込められている部屋の水が増すことであった。攻撃できなくなった十代に対して佐藤は容赦ない攻撃をしかけるのであった。

デスデュエルにより大量の怪我人がでたことで、プロフェッサー･コブラがその事件に関与していると確信した十代たちは、コブラが潜む研究施設SALに向かう。地下に続くエレベーターを見つけた十代たちはSALの地下へと進み、そこで二手に分かれてコブラを探すことに。その道中で十代は佐藤先生に出会う。そして佐藤は言う、「オレを倒さなければコブラのいるこの扉は開かない」と。佐藤とデュエルすることになる十代。佐藤が召喚したスカブ･スカーナイトは攻撃したモンスターを味方にするモンスターであった。十代に攻撃しているバースとレディーに対して十代は…。

万丈目はVWXYZドラゴン･カタパルトキャノンを召喚し、怒涛の攻撃をアモンに浴びせる。が、余裕の笑みを浮かべたままその攻撃をうけていたアモン。ついに反撃を開始する。リバースカードを2枚オープンし、レインストームとナチュラル･ディザスターの効果で万丈目にダメージを与える。応戦する万丈目だったが、アモンのコンボ攻撃によりさらに窮地に追い込まれる。が、万丈目は負けずに「おジャマ･デルタサンダー」で反撃にでるのだが…。

コブラは自分の近辺を調査しているアモンのことに気付く。そしてアモンに対してデスデュエルを行うように催促するのであった。アモンもコブラが自分の動きに気付き命を狙ってくると察し、ある作戦にでる。一方、万丈目はアモンのことが気になり、彼のプロフィールを調べる。その結果、ガラム財閥の長男であることを知った万丈目はアモンにデュエルすることを申しでる。アモンは雲デッキを使い万丈目に攻撃をしかける。

ジム･クロコダイルはデュエルアカデミアで強い電磁波が発生していることに気付く。ジムは十代、ヨハン、翔、剣山とともにジャングルで調査することに。その時である。強い電磁波が発生し、ワニの「カレン」が剣山に襲いかかった。と同時に剣山も電磁波の影響で我をわすれ、ジムに襲いかかったのである。そこでジムは剣山とデュエルをすることに。剣山は本能的に強力な恐竜モンスターを召喚したのに対してジムはマジックカード「化石融合-フォッシル･フュージョン」を発動し、化石竜を召喚するのであった。

翔を人質にすることで十代の潜在能力をすべて発揮させようとするオブライエン。思惑どおり本気のバトルを繰り広げる十代に対して、炎デッキで応戦する。十代のダイレクトアタックに対して永続トラップ「ファイアー･ウォール」を発動し、直接攻撃を無効化するオブラエイン。一方、十代もネオスとフレア･スカラベとコンタクト融合させフレアネオスを召喚し反撃するのだが…。

プロフェッサー･コブラは実力公開システムであり、オープンにデュエルを行う「ディスクロージャーデュエル」を宣言する。そしてそのデュエルの熱さ、集中力、決断力といった闘う心を測定するデスベルトを全校生徒に装着させるのであった。またコブラはオブライエンに十代とデュエルをすることを命令する。その作戦とは十代の潜在能力をすべてださせるものであった。作戦の実行を開始したオブライエンは翔を人質にとり十代とデュエルすることに。

ヨハンは「アメジスト･キャット」、「トパーズ･タイガー」と次から次へと宝王獣を召喚させる。十代もネオ･スペーシアン「フレア･スカラベ」と「ネオス」をコンタクト融合させ「フレア･ネオス」で対抗する。そしてヨハンは十代のフィールド魔法を破壊し、新しいフィールドマジック、「虹の古代都市･レインボー･ルイン」を発動しネオ･スペーシアンをデッキに戻させた。この鮮やかな攻撃を見ていたエドはヨハンと宝王獣との知られざる関係について語り始めた。

デュエルアカデミアは新学期がスタートした。アカデミアには学校のチャンピオンである「アモン」「オブライエン」「クロコダイル」と「プロフェッサー･コブラ」と「謎の男」が留学生として招待され、新たな仲間となった。一方、十代は校舎の屋上で精霊が見える少年と出会う。その少年こそが「謎の男」ヨハンであった。コブラはエキシビジョンマッチを提案する。その対戦内容は十代VSヨハンであった。ヨハンは宝王獣という珍しいモンスターを操るデュエリストであった。

新学期を迎える前日、白の結社によって白くなった校舎をブルーに塗る万丈目。一方、十代は斎王戦でともに戦ったネオスと今までの戦いを振りかえるのであった。それはエド戦で敗北し、カードがすべて真っ白になるという現象を経験し、ネオ･スペーシアンと出会い、ネオ･スペーシアンのカードを手に入れ、再度エドとガチンコ勝負したことや、エドとタッグを組み美知寿と戦ったことを。

十代はグローネオスを召喚し、光の結界を破壊する。形勢を逆転した十代は、邪悪な斎王にダイレクトアタックを仕掛ける。窮地に追い込まれた邪悪な斎王は、『ザ･マテリアル･ロード』『ザ･スピリチアル･ロード』『ザ･ヘブンズ･ロード』を生贄とし、究極のカード「アルカナフォース･エクストラ･ザ･ライト･ルーラー」を召喚し、強烈な一撃を与える。一方、十代も「グランモール」と「ネオス」をコンタクト融合させ「グラン･ネオス」を召喚させ、反撃に転じるのだが…。

光の波動に取り込まれた斎王はフィールド魔法「光の結界」を発動する。この結界は「カードの精霊たち」の力も弱めるという効果があり、十代のモンスターたちを追い込む。さらに斎王はアルカナフォース「ザ･ワールド」を召喚し、十代に襲い掛かる。一方、邪悪な斎王に操られたオージーン王子は「レーザー衛星」の鍵を2つ手に入れ、衛星を起動する。止めに入った剣山であったが、もうすでに遅く、レーザー衛星は地球めがけてビームを発射したのである。果たして…。

光の波動に取り込まれた斎王との戦いに敗れたエド。斎王はエドと引き換えに「レーザー衛星」の鍵を十代に要求する。窮地に追い込まれる十代。その時「ネオス」があらわれ【鍵】が斎王に渡る前に阻止する。怒り狂った斎王は十代とデュエルし、決着をつけることに。斎王はエド戦同様に未来を予言し、優勢にデュエルを展開する。一方、十代は得意の「融合」を使いモンスターを召喚するのだが。

エドと斎王のデュエルは続く。斎王は21番目のアルカナフォース「ザ･ワールド」を炸裂させる。大ダメージを受けたエドではあったが、光の波動に取り込まれた斎王の中に、「本当の斎王」がいると信じ戦い続ける。が、斎王の容赦ない攻撃に追い込まれるエド。あきらめかけたその時、エドに異変が起こり、反撃に転じる。そのエドの姿には「心優しかった斎王」が重なって見えるのであった。

光の波動が斎王に取り付いたという父の言葉を確かめるべく、斎王のもとに向かうエド。そして光の結社専用デュエル場にたどり着いたエドは、斎王に問いただすのであった。が、斎王は光の波動に取り込まれ別人格となり、エドにレーザー衛星の鍵を返すよう強要してきた。エドは意を決し、斎王とデュエルすることに。斎王はすべての運命を見透かしたようにアルカナのカードを繰り出す。

オージーン王子の秘書であるリンドから「鍵」の秘密を聞かされる十代。その「鍵」とはレーザー衛星のコントロールキーであった。オージーン王子は斎王の命により十代から「鍵」を奪うべく、彼にデュエルを挑む。サテライトキャノン3体を召喚し、攻撃する王子。ピンチとなりフレイムウイングマンで対抗する十代であったが…。

世界チャンピオンDDが自分の父親を殺し、カードを奪ったという真実を聞かされたエド。そして斎王から託された鍵をかけたデュエルを挑まれることに。Dヒーローのカードを駆使し、戦うエド。が、世界チャンピオンと互角以上に戦っていたが、ついにDDは究極のDのカード「ブルーD」を発動するのであった。窮地にたったエドは…。

鮫島校長が開催したジェネックスの真の目的は「究極のDのカード」を持つものを探すことだった。またエド･フェニックスも同様に父を殺し、カードを持ち出した犯人を捜すべくデュエルを行っていた。時を同じくして、デュエルのプロリーグの世界タイトルマッチが開催されようとしていた。プロリーグに十年君臨する王者「DD」。エドの後見人でもある「DD」とIQ200のコレクターのデュエルが始まる。が、しかしその勝負は一瞬にして終わるのであった。究極のDのカードを使ったDDによって。

光の波動を受けた斎王は重要なカギを奪還すべく、またしも十代に刺客を送り込む。その刺客は十代がもっとも不得意としている理論的なデッキを組む天才物理博士ツバイン･シュタインだった。ツバインは相対性フィールドを発動し、十代を迎え撃つ。そして、十代の得意とする融合を無効にするモンスターを召喚し、優位にデュエルを展開する。

やさしくまた尊敬できる兄さんに戻って欲しいと願う翔は、ヘルカイザー亮にデュエルを挑戦する。だが、亮は非情にも翔に、ライフポイントの減少と同時に電流を浴びるデュエルを条件にする。ここに亮VS翔の兄弟デュエルが開始される。翔はいつもどおり相手をリスペクトしたデュエルを展開するのだが、亮はサイバー流裏デッキを駆使し、翔に襲い掛かる。

斎王によって強化された明日香のデッキは十代を徐々に追い込む。苦戦する十代はなんとかもとの明日香にもどるよう「心」に訴えかけるのだが。まったく十代の言葉に耳を傾けない明日香はついに最強のカード白夜龍 (ホワイトナイツドラゴン) を召喚する。窮地にたった十代は、万丈目と吹雪から託された「明日香への思い」が詰まったカードを切り札につかうのだが…。

斎王の中で2つの人格が葛藤をしていた。光の波動を受け、世界を破滅しようとする人格と、それを防ごうとする善良なる心をもつ人格が。善良なる心の人格は世界の破滅を防ぐべく、重要なカギを十代とエドに手渡す。それを知った光の波動を受けた斎王はカギを取りかえすべく、十代の前に明日香を送り込む。斎王によって強力なデッキになった明日香は白夜女王 (ホワイトナイトクイーン) で十代に攻撃を開始する。

クロノス平教員とナポレオン教頭は「クビ」になるという噂が広まっている中、鮫島校長から「出て行け～」と怒鳴られる。意気消沈している二人だったが、鮫島校長を訪問しようとしていたII社のペガサス会長を見かけ、I2社の就職を志願する。しかたなくデュエルに勝てば就職を許可するというペガサス。そしてペガサスVSクロノスVSナポレオンというトライアングル･デュエルがスタートする。果たしてクロノスとナポレオンは…

ジェネックスにワンターンで相手を倒すデュエリストが参加しているという噂が流れる。その正体は死神のカードと契約し、ドローパワーを得た橘だった。死神に魂を売った橘とデュエルをすることになる十代。デュエル開始とともに、橘はマジックカード「一撃必殺居合いドロー」のカードを引き、十代めがけてワンターンキルをしかける。果たして十代は…。