GUYSは特殊音波で怪獣を誘導するハーメルンプロジェクトの実験を開始。しかしその音波の影響で、二大怪獣が出現してしまう。しかもプロジェクトの視察を任命されたミサキ総監代行とマル補佐官秘書が、研究棟で怪獣の襲撃に巻き込まれてしまった…!

寸分違わぬ姿の3体の怪獣ディガルーグが日本に上陸した! ただ1人その正体を見抜いたジョージは、独断で新兵器メテオールショットを使おうとしてリュウたちと衝突してしまう。人間には使いこなせないはずのこの武器を、ジョージにだけは使える理由があったのだ。

ウルトラマンヒカリが光の国へ帰った今、地球にはメビウスしかウルトラマンはいない…。ミライはウルトラマンとしての重い責任を感じて苦しんでいた。そんな時、強敵ベムスターが地球に飛来する。危機に陥ったメビウスを救ったのは、ヒカリの遺した新たな力だった!

何度倒しても再生する脅威の怪獣サラマンドラに苦戦するGUYS。数々の戦いで疲弊していたウルトラマンヒカリが現れるも、リュウはヒカリを制し、限界までGUYSの力で戦おうとする。ヒカリの見守る中、リュウは危険な戦術「フォーメーション･ヤマト」を決行する!

オオシマ彗星上では宇宙人同士の果し合いが行われていた。激しい戦いの影響で彗星は地球との衝突コースに入り、迎撃準備に入るGUYS。混乱のさなか、果たし合いの勝者･宇宙剣豪ザムシャーはミライに地球へ来た目的を答える。それは「ツルギとの果たし合い」だった!

アライソ整備長の制止を振り切って出撃したため、ガンフェニックスは故障してしまう。最新鋭機ガンブースターで出撃するリュウ。しかし絶体絶命の危機を間一髪でウルトラマンヒカリが救った! 傷ついたヒカリの前に現れたのは、宇宙警備隊隊長ゾフィーだ!

テレビに映るテッペイを母親がたまたま目にしたことから大騒ぎに。息子を医者にすることが夢である母親に、テッペイはGUYSのメンバーであることを言えずにいたのだ。一方、人間に憑いたインセクタスの幼生が病院内で脱皮を繰り返し、成長を続けていた…。

マリナはかつてのレーシングチームの監督カドクラと山へツーリングに出かける。そこで偶然出会ったのは、知り合いの登山家リンコ。しかしムカデンダーが出現したことで、3人は山中に孤立してしまった。マリナはバイクでムカデンダーを引きつけ、自ら囮になる作戦に出る!

トリヤマ補佐官は、廃棄が決まった危険な研究品を紛失してしまう。グロテスセルという名のこのメテオールは、中が空洞の物に入り込み生物のように動くという。補佐官の頼みで捜索に向かうミライたちだが、すでにグロテスセルは商売繁盛の神様、恵比寿像に入ってしまっていた!

命が尽きようとしているツルギの前に、ウルトラの母が現れた。一方、地球ではGUYSの倒したディノゾールが、2つ首のディノゾールリバースとして復活する! メビウスとリュウが危機に陥ったとき、母の奇跡で真の姿に戻ったツルギ=ウルトラマンヒカリが駆け付ける!

立案されたボガールモンス殲滅作戦は、メビウスたちの命を危険にさらすものだった。GUYSは、メビウスとツルギを救う独自のミッションを実行する。救出に許される時間はメテオール限界時間の1分間。GUYSはメビウスとツルギを救い出すことができるのか!?

メビウスがボガールを退け、ツルギが力尽きたように消えた。GUYSはボガールが体内にエネルギーをため込んだ、いわば「移動する火薬庫」だと突き止める。もし無闇にボガールを攻撃すれば都心は壊滅してしまう。しかし、ツルギにとってはボガールへの復讐が全てだった…。

怪獣を捕食する凶悪な生命体、ボガールが電流に弱いことが判明した。GUYSはミクラスをエレキミクラスへとパワーアップさせる。一方リュウは、死んだはずのセリザワが青い巨人=ハンターナイトツルギだと知り、困惑する。ツルギは、メビウスもろともボガールを倒そうと迫る!

ファントン星人が地球に落とした非常用食料シーピン929が、高次元捕食体ボガールの手で大気に触れ、無限に肥大化を始めた。このままでは地球が飲みこまれてしまう! しかし肝心のファントン星人は寝ぼけ眼。なすすべのない隊員たちに隊長は…。

サドラは、さらに凶悪な生命体によって捕食されていた。この新たな生命体は何者なのか…。その時海底に異変が起きる。調査に向かったリュウとマリナは海底で信じられない声を聞いた。それは不気味な女の笑い声! 女が光を放ったとき、岩壁から怪獣ツインテールが現れた!

CREW GUYSの仲間と対立したジョージが、GUYSを辞めると言い出した。ミライはそれを止めようと、サッカーで勝負を挑む。現れた怪獣サドラと、その姿を舌なめずりして見つめる不気味な女…。奮闘するメビウスとGUYSの前に、突如青い巨人が乱入した!

マケット怪獣の使用が解禁された。マケット怪獣とは、過去に現れた怪獣のデータを元に再現された、味方となる怪獣だ。早速実用化に向け第1号「ミクラス」をテストするが、全く役に立たない。だが唯一コノミの言うことだけは聞くらしい。そんな時、宇宙怪獣ケルビムが現れた!

かつてウルトラマンタロウ達を倒した火山怪鳥バードンが現れた! メビウスもまた、バードンの嘴の毒に倒れてしまう。毒に冒されてもなお、たった一つしかない3分間の命を削りながら戦うウルトラマンの姿に、リュウはある決意をして立ち上がる…。

「CREW GUYS」に入隊したメビウス=ミライは、リュウ隊員と共に新しい隊員探しに奔走する。ミライは女性ライダーのマリナ、世界的サッカー選手であったジョージ、医大生のテッペイ、保育士を目指すコノミをスカウトするが…。その時、地底から怪獣グドンが現れた!

地球では再び怪獣が復活、宇宙人襲来の時代を迎えようとしていた。突如現れた宇宙怪獣ディノゾールの前に大打撃を受ける特捜チーム「CREW GUYS」。このピンチに四半世紀ぶりのウルトラマンが現れた! 宇宙警備隊のルーキー、その名もウルトラマンメビウス!